油菜素内酯在植物生长发育中的作用机制研究进展_郑洁

1、2014，16（1）：5258中国农业科技导报，JournalofAgriculturalScienceandTechnology油菜素内酯在植物生长发育中的作用机制研究进展郑摘洁，王磊*（中国农业科学院生物技术研究所，北京100081）要：油菜素内酯是一种十分重要的甾醇类激素，参与调控了植物多方面的生长发育过程。近几年，研究基因组学、蛋白质组学和细胞生物学等方法，使油菜素内酯的研究取得了显著进展。主要人员结合遗传学、针对油菜素内酯在促进植物细胞伸长、细胞分裂、生殖发育、植物光形态建成、植物抗逆性及向性生长等方面的分子机制研究进行了综述，以期为相关研究提供参考。关键词：油菜素内酯；分子机制；植

2、物生长发育doi：1013304/jnykjdb2013254中图分类号：S1438文献标识码：A0864（2014）01-0052-07文章编号：1008-AdvanceinMechanismofBrassinosteroidsinPlantDevelopmentZHENGJie，WANGLei*（BiotechnologyesearchInstitute，ChineseAcademyofAgriculturalSciences，Beijing100081，China）Abstract：Brassinosteroids（Bs），animportantsteroidalhormone，arei

3、nvolvedinmultipledevelopmentprogressesinplantsCombiningthegenetics，genomics，proteomicsandcellbiology，importantachievementsonBsregulationmechanismhavebeenmadeinplantsThispapersummarizedthecurrentresearchprogressesofBsonplantcelldivision，cellelongation，reproductivedevelopment，photomorphosis，stressresp

4、onseandtropismdevelopment，whichwereexpectedtoprovidereferenceforresearchersKeywords：Brassinosteroids；molecularmechanism；plantdevelopment长期以来，类固醇在多细胞动物中被视为十1人们报道了油菜花粉分重要的激素。1970年，中的有机提取物可以促进植物茎的延伸以及细胞2具有相似活性及结构的固醇类的分裂。随后，物质在不同植物中相继被鉴定出，并且都被归为Bs）3。起油菜素内酯类似物（brassinosteroids，初人们仅认为油菜素内酯可以促进植物的生长，但是直到拟南

5、芥等植物中B缺陷及不敏感突变体的发现，人们才意识到这个类固醇类激素是植物生长发育必不可少的。现如今，油菜素内酯类似物已经被公认为是第六大植物激素，在细胞伸维管束分化、叶片形态发生、植物育性、长与分裂、衰老及抗性中发挥重要的调节作用。鉴于油菜素内酯在植物的生长调节方面发挥了十分重要的作且近年来对其分子水平机制的研究愈加深入。用，本文将对油菜素内酯在植物生长发育调控的分子机制进行阐述，并着重针对其对植物细胞伸长、细对维管束发育以及生殖发育等方面的分胞分裂、子机制进行综述，以期为其在植物中的进一步研究提供基础资料。11细胞的伸长对株高的影响20世纪90年代，随着基因组学技术的应用，研究人员证实在大部

6、分B缺陷及不敏感突变株中细胞的伸长受到严重的影响，黑暗条件下下胚轴长度缩短而光照条件下则会出现矮化的表型4。AtCPD基因编码一个细胞色素P450（CYP90）蛋白，具有甾醇类羟化酶的保守结构域，05-18；接受日期：2013-09-12收稿日期：2013-基金项目：国家863计划项目（2012AA10A306）资助。作者简介：郑洁，硕士研究生，主要研究方向为水稻功能基因组。*通信作者：王磊，研究员，博士，主要从事植物基因工程研究。E-mail：wanglei01caascn1期郑洁等：油菜素内酯在植物生长发育中的作用机制研究进展53该酶缺失会导致植株的矮小，外施B或者过表达CPD的cDNA，

7、都可以使其恢复野生型的表。dwf4突变株同样属于B合成缺陷型矮化突变体，除了油菜素内酯外任何激素都不能恢复型6其矮小的表型。水稻B缺陷突变体brd1（B-deficientdwarf1）具有节间几乎不能伸长、叶鞘缩短、叶片短小且卷曲严重、分蘖少且不育的表型，5DNA螺旋环螺旋转录因子HBI的活性。这3个蛋白中任何一个发生变化都可以影响植物对于B、GA、温度及光照的敏感性。因此，细胞的伸长是由内源外源信号共同作用的结果。12对拟南芥下胚轴的影响拟南芥的下胚轴位于子叶的下端与根部相油菜素内酯可以单独或与其他激素（如生长连，素、赤霉素和乙烯）一起调节下胚轴的伸长。微Wang管骨架蛋白可以参与拟南芥下

8、胚轴的伸长，等14是水稻中第一个被发现的B缺陷型的突变体。外源施加B后该突变体可以恢复表型。BD16氧化酶，6氧化基因编码一个C-属于早期的C-途径，基因发生突变后部分有生物活性的B成分如香蒲兹醇、油菜素兹酮以及茶兹酮的含量会7降低，导致水稻植株矮化。类似的B缺陷型1，突变株还有bul1-该突变体细胞的伸长同样受到了抑制，利用显微镜对其细胞进行观察发现与野生型相比突变体中平行微管组织明显减少。该C-基因编码一个7-甾醇-脱氢酶，该酶的缺失通过影响植株体内油菜素内酯的含量从而影响了细8胞的结构，造成矮小的表型。植物的细胞壁是高度交联形成的坚实骨架，主要由纤维素、半纤维素和果胶等成分构成。细胞若要

9、完成扩张或其他形态学上的变化，必须要对细胞壁进行修饰，改变其原有的交联形式。现已鉴定出多个可对细胞壁进行修饰的蛋白，包括扩展蛋白和葡聚木葡聚糖内糖基转移酶（XETs）、糖酶等9研究表明MDP40是油菜素内酯介导表皮微管重塑及下胚轴生长过程中起正调控作用的重要调节蛋白，由BZ1直接调控，该蛋白缺失会造成微管骨架的稳定性及方向性发生错乱从而导致下胚轴的缩短。研究显示，油菜素内酯与生长素的交叉作用主要是在转录水平，在下胚轴伸长过程油菜素内酯所调节的一些基因的表达可以作中，用于生长素所调控的植物生长，尤其是幼苗期一15些参与生长素运输蛋白的表达。油菜素内酯还可以与乙烯一起调节植物不仅可以与生长素，De

10、slauriers和Larsen16下胚轴的伸长。2010年，报道了一个正常花粉管感应信号以及延伸所需的可能也涉及B信号转导类受体激酶FEONIA，路径，在促进幼苗下胚轴生长过程中，油菜素内酯与乙烯具有相互拮抗的关系。2005年，DeGrauwe等17研究表明油菜素内酯不仅可以单独与生长素或者乙烯相互作用调节拟南芥下胚轴的三者之间其实是共同作用的。生长，13对叶片发育的影响AtEXODIUM基因由AtBES1调控表达，该基因通过介导细胞的扩张参与B诱导的叶片生长。拟南芥的突变体莲座叶片明显小于野生型，推测该基因调控一些细胞壁合成与代谢基因的表B很有可能通过调控细胞壁合成与代达，因此，18谢相关

11、基因的表达从而影响叶片的发育。2007年，Savaldi等19以油菜素内酯信号转导及。分子生物学研究显示，B促进细胞延伸在很大程度上依赖木葡聚糖内糖基转移酶基因（XETs）的表达，木葡聚糖内糖基转移酶主要是将新的木葡聚糖添加进正在形成的细胞壁中。大豆中的BU1以及拟南芥中的TCH4都编码XET蛋白，该蛋白在细胞伸长的早期受B的诱导表10，11。达活跃研究表明，油菜素内酯不仅可以通过对细胞也可以通过对细壁进行修饰来调节细胞的伸长，胞壁合成基因进行调控从而影响细胞壁的合成。2011年，Xie等12以拟南芥B相关的突变体det2-1和bri1-301为材料，利用染色质免疫共沉证明油菜素内酯通过转录因

12、子BES1淀的方法，结合纤维素合成酶基因（尤其是涉及初级壁合成的基因）的上游元件来调节纤维素的合成，从而Bai等13将光、B调控细胞的伸长。最近，温度、IBH1、HBI1联系起来，及GA的下游元件PE、证明PEs可以通过抑制HBI的抑制子IBH来激活合成突变体为背景对突变的基因进行了过表达，结果表明油菜素内酯信号受体及合成酶主要在叶片的表皮而不是维管系统。14对水稻叶夹角的影响Bs可以调节其叶夹在单子叶植物水稻中，角的大小，外施油菜素内酯可以增加叶夹角的弯AtBI1曲程度，而在B缺陷突变体中（如d61、54中国农业科技导报16卷的同源蛋白）叶片连接处的倾斜度则明显降2021低。Nakamura

13、等在研究B相关的突变体叶片与叶鞘连接处近轴中心的细胞长度时发现，Zhang等22通过研究减小了10%30%。同年，D发现油菜素内酯信号转导下游水稻突变体ili1-D呈现的反式作用因子可以调节细胞伸长。ili1-叶夹角增大的表型，与外施B后水稻野生型的表型十分相似。水稻中的ILI1蛋白与拟南芥中的PE1为同源物。ILI1以及PE1都可以与一个具有螺旋环螺旋结构域的蛋白IBH1相互IBH1蛋白过表达会造成水稻叶的直立和拟作用，南芥矮小的表型。外施油菜素内酯可以提高ILI1以及PE1的NA水平，另一方面油菜素内酯信号转导下游BZ1转录因子则抑制了IBH1的表达。此研究在油菜素内酯信号转导通路的角度阐

14、明了植物可以通过具有螺旋环螺旋结构域的反式作用因子作用于BZ1转录因子的下游，进而调节植物细胞的延伸，并且这个机制在水稻和拟南芥两种模式植物中是保守的。从育种角度来说，水稻的叶夹角对于粮食作物是十分重要的农艺性状，具有叶夹角直立性状的水稻突变体可以提高种植密度从而提高生物量与产量。OsDWAF4与D11在功能上存在冗余，T-DNA突变体仅表现为叶片直立，叶片大小、花其B合成仅受器官及籽粒大小等都发育正常，2324通过将改造了的到了轻微的影响。Li等OsBAK1（胞内结构域缩短）进行过表达，水稻产生了矮化、叶夹角直立的表型，这与B不敏感突变OsBAK1的表达改变了体的表型十分类似。因此，水稻十分

15、重要的农艺性状，成为水稻分子育种领域一个新兴的强有力的工具。2002年，Nakaya等26发现对Bs合成缺陷突变体deetiolated2（det2）外施油菜素内酯后，拟南芥更加确定了油菜叶片细胞的数量及大小均变大，素内酯在细胞分裂方面可能存在的促进作用。这说明油菜素内酯对细胞的分裂及扩张均起促进作27用。2010年，Gonzalez等利用不同转基因拟南芥研究影响叶片大小的分子机制时发现，过表导致拟南芥叶片变大，但达拟南芥BI1基因后，细胞大小并没有发生变化，这样的结果证实了油菜素内酯在细胞分裂方面的作用。他们还提出了一个油菜素内酯促进叶片细胞分裂与扩张的模型，即油菜素内酯可以在介于叶片分生组

16、织与成熟细胞区间的过渡区正调控细胞分裂与增殖的比率，从而影响叶片的生长，使人们对油菜素内酯促进植物叶片细胞分裂的作用有了直观的认识。同Cheon等28发现dwarf7-1突变体细胞分裂的年，速率明显慢于野生型，同时B合成路径中编码限速步骤的DWAF4在分裂旺盛的愈伤组织中高度表达，以上实验结果都可以证明植物细胞的分裂离不开B的生物合成。表明B的生物合成对于细胞的分裂是必不可少的，同时该研究组利用流式细胞术、半定量PC等试验方法，证明B在拟南芥细胞分裂中发挥了十分重要的作用。22对根系发育的影响Bs在促进根的细胞周期进程中具有十分重116研究人员发现Bs要的调控作用。利用bri1-可以促进拟南芥

17、根细胞静止中心细胞分裂活性的29激活和远端干细胞的分化。Bs在细胞决定中同样发挥了较为重要的作用。2009年，Kuppusamy等30报道了两个Bs所调节的调节因子WEEWOLF和GLABA2，这两个调节因子调控根毛的参与调节根系表皮细胞分化的模式，分化与产生。Bs还可以通过与生长素协同作用来促进植株侧根的形成。B缺陷突变株中侧根的数量少于野生型，将D5GUS基因利用生长素诱导的启动子构建的表达载体进行转化后表B突变体中该蛋白在根尖中的表达量明显明，少于野生型，B可以诱导侧根的形成及D5GUS在根尖的表达，而生长素运输抑制剂31则会抑制D5GUS的表达。对B突变体及外施Bs材料进行BZ1以及B

18、ES1/BZ2所调控的靶基因的分析，结果出乎221细胞分裂对叶片扩张的影响细胞的扩张与增殖的协调是保持器官正常生长的必要条件，二者是由基因与环境因素共同影响的。大量的研究结果表明油菜素内酯可以促进植物细胞的伸长，但是关于油菜素内酯在细胞分裂方面的作用一直存在争议。为了探究Bs在2000年，Hu等25发调节细胞分裂方面的作用，现油菜素内酯处理可以上调周期蛋白CycD3的表达，表明油菜素内酯可能对细胞分裂有所影响。1期郑洁等：油菜素内酯在植物生长发育中的作用机制研究进展55细胞周期基因的表达并未受到很人们的意料32，33。因此，油菜素内酯是通过下游转大的影响录因子直接控制细胞周期基因的表达还是在转

19、录后水平进行调节，再或者与其他激素共同协作，仍需要更多的研究进行阐明。23对维管束发育的影响早期研究表明，生长素与细胞分裂素是木质3440作用来抑制气孔的发育。在细胞分裂方面，除了可以促进气孔的形成，最新研究表明油菜素内酯也是器官边界建成中十分重要的调节因素，可以通过BZ1直接抑制器官界限形成的CUC家族基因的表达，参与器官边41界的形成与顶端分生组织的形态建成。部发育所必须的植物激素，然而越来越多的证331生殖发育对雄性器官育性的影响据表明油菜素内酯在维管束分化过程中同样发挥Ibanes等35发现，着十分重要的作用。2009年，油菜素内酯可以通过促进原形成层细胞的分裂，BI1启调节幼芽中维管

20、束的数量。在拟南芥中，动子的驱动下过表达BI1的家族同源蛋白BL1和BL3，可以在很大程度上恢复bri突变造成的BL1与BL3蛋但与BI1不同的是，缺失表型，BL1蛋白缺失会白仅在维管组织中特异表达，导致韧皮部与木质部分化比例异常，因此可以推断油菜素内酯信号转导表面受体的同源蛋白BL1、BL3在维管束分化过程中具有其特有的作用。早先也有研究发现brl1突变体韧皮部到木质部的比例有所增加，更加印证了BL1和对气孔发育的影响36大量研究表明油菜素内酯在植物的生殖发育调控中发挥着不可替代的作用，尤其在雄性器官发育方面。油菜素内酯缺陷与不敏感株系比如7，42cpd、dwf4和bri1，大多属于雄性不育

21、株这其因为花粉是内源油菜素内酯的重要实不难解释，芸苔来源，首个被鉴定出的油菜素内酯成分素内酯就是从油菜花粉中纯化得来的等422。Hewitt发现体外施加油菜素内酯可以促进植物花并且认为雄性育性受到影响是由于花粉管延伸，2010年，Ye粉管发育程度的降低造成的。然而，43等为B缺陷所产生的雄性不育找到了新的原因，他们发现B缺陷及不敏感株系中绒粘层和小孢子发育异常，尤其是孢子母细胞、小孢子以及花粉数量显著减少，并且认为这是造成雄性不育的主要原因。32对果实发育的影响Wu等44利用仅在根茎叶中表达在水稻中，BL3在调节维管束发育中的作用37。24气孔的形成是由环境信号与植物自身的发育共同调节的过程。

22、在拟南芥中，具有螺旋环螺旋结构域的转录因子SPEECHLESS（SPCH）参与调节气孔细胞系的发育。SPCH的活性由促分裂原蛋白激酶（MAPKs）介导的磷酸化作用进行负调38Gustavo等39研究表明SPCH的控。2012年，活性不仅受MAPKs的调节，还受B的调节。当BIN2被激活，会通过磷酸化作用抑制SPCH的活性，抑制表皮细胞的分裂；而抑制BIN2的活性则引发气孔细胞的形成。可以稳定SPCH的活性，因此，该小组认为SPCH蛋白通过MAPKs与BIN2的磷酸化作用，将气孔形成与B信号转导路径联系起来。同年，另有研究小组研究表明MAPKs与油菜素内酯信号转导路径的联系是通BIN2可以通过Y

23、DA蛋白。利用互补实验得知，过磷酸化MAPK激酶YDA来抑制YDA对其下靶蛋白MKK4/5/7/9的磷酸化作用，而MKK4下游为MPK3/6，最终为转录因子SPCH。因此，油菜素内酯可以通过缓解BIN2对MAPK通路的抑制C-22羟化酶过表达该基的启动子驱动水稻甾醇-转基因水稻的分蘖数、每穗粒数及种子大小较因，单株产量提高了15%野生型都有了提高，44%。利用芯片技术及分析转基因植物的碳同化产物后，该研究小组发现Bs可以促进光合作用中的碳的同化，从而提高剑叶中葡萄糖的含量，并且可以促进种子中的葡萄糖转化为淀粉。因此，在提高作物单产方面，对于油菜素内酯所调控的种子灌浆相关基因的研究具有很大的潜力

24、。33对植物花期的影响几乎所有的B不敏感突变株都会呈现晚花45的表型。植物光周期是内外因素共同调控的2006年，Hanano等46报道表明，结果，光周期是由多种激素共同调节的，细胞分裂素可以延迟周期律的相位，而生长素可以保持精度及调节振幅，56中国农业科技导报16卷油菜素内酯促进周期律的频率，而ABA则相反。在细胞色素缺陷的突变株中CPD基因的表达水表明光对CPD基因的调节主要是通平显著降低，过光信号做介导的，除了影响B的合成，光照同样影响Bs的敏感性。CPD基因在日间表达量的升高使B在白天发生积累，而植物生长周期47律的调节可能也与此有关。也有报道表明在bri1突变体中，花发育的抑制子FLC

25、的表达量有NADH酶的活性，因此植物的抗性很有可能是通过OS介导及B诱导调节涉及于植物抗性路径为了探究油菜的基因的表达来调控的。2012年，De等利用素内酯参与抗病调节的分子机制，真菌接种水稻根部进行了实验。以往，研究人员认为对油菜素内酯对植物内源激素抗病性具有正向调节作用，但De等的研究结果表明，在外源真菌的刺激下，油菜素内酯变成了致病因子，在一定程度上抑制茉莉酸与赤霉素的介导的抗病途径。然而，有关油菜素内酯所参与的植物应对外界各种压力的分子机制，目前的研究才仅仅是个开始，仍有待更多的证据进行深入研究。53所提高，这为B相关的突变体晚花的原因提供48了另外一个较为合理的解释。4对植物光形态建

26、成的影响油菜素内酯缺陷突变体或者信号转导突变体大多在黑暗条件下具有去黄化、子叶张开等表，说明在黑暗条件下油菜素内酯对于植物的黄化是必要的。近几年，对油菜素内酯影响植物型光形态建成的研究逐渐得到了一些分子水平上的Luo等49鉴定出了一个交叉于证据。2010年，B与光信号转导中的转录调节因子GATA2，过表达GATA2基因会使拟南芥在黑暗条件下仍能够光形态建成，而抑制该蛋白表达即使在光照条件下植株光形态的建成也是缺陷的。GATA2可以直接调控响应光与B信号基因的表光照条件下B可以通过BZ1结合于达，GATA2的启动子来抑制GATA2基因的表达，表明光信号可以调控B调节的这个转录因子的表达，从而将幼

27、苗的光形态建成与B信号转导联系起来。76B参与调节植物的向性生长光照与重力是植物向性生长的两个主要的决定因素，刚刚萌发的幼苗大多埋于土壤下层，因此仅重力作用影响植物的向性生长。有报道表明油菜素内酯可以参与调节圆锥花序向地性的弯曲程度，向油菜素内酯合成突变株体外施油菜素内酯可以刺激圆锥花序产生向地的弯曲，但是同样的处理对于B信号转导突变体就无明显反应，而施用生长素后则会抑制油菜素内酯的处理效54果。同年，也有研究认为油菜素内酯在植物芽糖类可以抑制的向地性生长中具有负调控作用，Bs的这种负调控作用55。2012年，Gupta等56利用遗传学手段将控制下胚轴向性生长的元件及其相互之间的关系进行了整合

28、，研究结果表明油菜素内酯通过对黄化幼苗体内生长素含量的调整抑制其对于下胚轴向地性的负调控作用。细胞分裂素通过影响乙烯的生物合成或者信号转导与油菜素内酯的这种校正作用相拮抗；而葡萄糖则会影响油菜素内酯调节的基因表达的时空特异性、蛋白的降解以及微管组织的变化。2013年最新的研究表明，油菜素内酯可以促进黄化幼苗中IAAs的表达，从而抑制一些AF激活蛋白（AF7、AF19）的活性，抑制植物向上生长的趋而乙烯可以正调控植物的向上生长，但是乙烯是势，如何调控AF的激活蛋白还有待于进一步研究575B与植物抗逆性油菜素内酯在抵抗各种外界压力（包括异常干旱、高渗透压及病原菌侵袭）的过程中的温度、50发挥了十分

29、重要的作用，并且可以与其他几种激素相互作用共同调节植物的抗逆性。油菜素内酯可以提高植物对于干旱的抵抗能力。Morillon利用外施油菜素内酯处理发现，植物的透压有所提高，推测油菜素内酯通过调节植物的渗透等压从而调控植物抗旱的能力。Xia等就油菜素内酯对于抗性的提高进行分子水平的研究发现，5251。7展望截至目前，油菜素内酯信号转导路径的主要油菜素内酯增强植物抗性后多会造成活性氧（OS）的积累，活性氧可以抑制结合于质膜的1期郑洁等：油菜素内酯在植物生长发育中的作用机制研究进展57元件相继被鉴定出，油菜素内酯信号转导路径的雏形也基本浮出水面。油菜素内酯信号在分子、细胞、植物组织以及器官水平如何促进

30、植物的生长发育，如何将研究成果应用于生产实践是迫切Bs信需要解答的问题。根据目前的研究结果，号主要由下游转录因子BES1以及BZ1在转录水平调节细胞延伸、开花、叶形态建成以及衰老等Tong等58在水特异靶基因的表达，但是2009年，DLT，稻中鉴定出了一个新的信号转导元件与大多油菜素内酯矮化多分蘖的表型不同，该缺DLT基因编失突变体具有半矮化少分蘖的表型，码一个GAS蛋白家族转录因子，由GSK3直接磷酸化调节。那么，未来是否还会有更多的成员加入B信号转导路径参与植物下游基因的调控？它们的靶基因是什么？分子机制又是怎样Bs与其他植物激素一起调节植的？除此之外，物生长发育的分子机制也是另外一个有待

31、深入研究的问题。在分子生物学飞速发展的今天，生物信息学、基因组学、蛋白质组学以及显微技术的不断成熟都将作为油菜素内酯信号转导路径不断完善的有力工具，随着B信号转导通路元件的功能研究的不断深入，也为阐明这些未知的机制提供了更多强有力的证据。参考文献1ThummelCS，ChoryJSteroidsignalinginplantsandcommonthemes，differentpathwaysJGenesinsectsDev，2002，16：311331292GroveMD，SpencerGF，ohwedderWK，etalBrassinolide，aplantgrowth-promotings

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46、oot2009，69：437449formationJPlantMolBiol，32SunY，FanXY，CaoDM，etalIntegrationofbrassinosteroidsignaltransductionwiththetranscriptionDevnetworkforplantgrowthregulationinArabidopsisJ2010，19：765777Cell，33YuX，LiL，ZolaJ，etalAbrassinosteroidtranscriptionalnetworkrevealedbygenome-wideidentificationofBESItarge

47、tPlantJ，2011，65：634genesinArabidopsisthalianaJ64634FukudaHTrachearyelementdifferentiationJPlantCell，1997，9：1147115635IbanesM，Fbregas，N，ChoryJetalBrassinosteroidsignalingandauxintransportarerequiredtoestablishtheperiodicpatternofArabidopsisshootvascularbundlesJ2009，106：1363013635ProcNatlAcadSciUSA，36

48、WangZY，SetoH，FujiokaS，etalBI1isacriticalcomponentofaplasma-membranereceptorforplantsteroidsJNature，2001，410：38038337CanoDA，YinYH，YuC，etalBL1andBL3arenovelbrassinosteroidreceptorsthatfunctioninvasculardifferentiationDevelopment，2004，131：53415351inArabidopsisJ38MacAlisterCA，Ohashi-ItoK，BergmannDCTrans

49、criptionfactorcontrolofasymmetriccelldivisionsthatestablishtheJNature，2007，445：537540stomatallineage39GudesblatGE，Schneider-PizoJ，BettiC，etalSPEECHLESSintegratesbrassinosteroidandstomatasignallingNatureCellBiol，2012，14（5）：548554pathwaysJ40GendronJM，LiuJS，FanM，etalBrassinosteroidsregulateorganboundar

50、yformationintheshootapicalmeristemofArabidopsisJProcNatlAcadSciUSA，2012，109（51）：211522115741KimTW，HwangJY，KimYS，etalArabidopsisCYP85A2，acytochromeP450，mediatestheBaeyer-VilligeroxidationofcastasteronetobrassinolideinbrassinosteroidJPlantCell，2005，17：23972412biosynthesis42HewittF，HoughT，ONeillP，etalE

51、ffectofbrassinolideandothergrowthregulatorsonthegerminationandgrowthofpollentubesofPrunusaviumusingamultipleAustJPlantPhysiol，1985，1：201hangingdropassayJ21143YeQ，ZhuW，LiL，etalBrassinosteroidscontrolmalefertilitybyregulatingtheexpressionofkeygenesinvolvedinArabidopsisantherandpollendevelopmentJProcNatlAcadSciUSA，2010，107：6100610544WuCY，TrieuA，adhakrishnanP，etalBrassinosteroids2008，20（8）：regulategrainfillinginriceJPlantCell，2130214545LiJ，LiY，ChenS，etalInvolvementofbrassinosteroidJExpsignalsinthefloral-inductionnetworkofArabidopsis2010，61：42214230