植物表皮毛发育分子调控研究进展

PlantPhysiologyJournal调控研究进展王红霞1,2,丁谦4,李景娟1,3,*,高建伟1,2,3,*实验室/国家蔬菜改良中心山东分中心,济南250100坊工程职业学院花卉学院,山东青州262500摘要:植物表皮毛是植物抵抗病虫侵害、减少蒸腾作用、预防紫外线的天然物理屏障。近年来,随着分子生物学技术的迅速发展,植物表皮毛发育的分子调控机制渐渐明了,特别是模式植物拟南芥的部分关键调控基因已被克隆。本文就模式植物拟南芥和其它几种植物中调控表皮毛发育的重要基因及其分子机制予以综述,以拟南芥表皮毛是植物叶表皮细胞形态发生过程中分化的一种特化结构,是研究植物细胞分化的理想茎、根、花等器官表面,其形式、大小、密度和位置在不同物种间或同一植物不同器官表面存在极大变化。依据细胞组成可将表皮毛分为单细胞毛和多细胞毛,按其形状又可分为头状、钩状、星状等,表皮毛也可按照其是否具有分泌能力被分为腺毛和非腺毛,腺毛可以通过分泌生物碱、尼古丁和萜类等物质来抵抗昆虫侵食;非腺毛具有提高植物抗逆性的重要作用。在多种情况下,表皮毛能够干扰食草动物摄食伤害、防止霜冻、阻碍气流、减少蒸腾等作用,也有些植物表皮毛自身免受伤害(Tattini等2007)。尽管表皮毛对植物生命来说并非是关键性的,但对植物正常生长、免受伤害、研究细胞分拟南芥(Arabidopsisthaliana)表皮毛结构较为简单,为单细胞非腺毛,多为三叉结构,可以防止食草动物侵害。拟南芥表皮毛的发生过程与细胞命运及核内DNA复制有关,细胞在经过核内遗传物质4次复制后渐渐膨大,迅速大于邻近细胞;之后表皮细胞向叶面外侧垂直伸长,形成杆状结构,细胞顶端发育形成共轭焦点,形成3个分支;直到分化最后,分支顶端逐渐变尖,形成乳突状。这种单细胞表皮毛发育过程较为简单,其形态发生与周围细胞明显不同,易于观察并做遗传分析,因此其发育过程已成为研究植物细胞命运的理想模型ayne近年来,通过对拟南芥和其它植物表皮毛发育调控机制的不断深入研究,多个参与调控植物与发育的相关基因被克隆得到,例GLABRA3(GL3)(Payne等2000)、TRANSPARENTTESTAGLABRA1(TTG1)(Yoshida等2009)和CA-PRICE(CPC)(Wada等1997)等。不同植物间调控机制具有相似性,也有特异性。本文就多年来对几种植物表皮毛发育过程中的关键基因及其分子基因目前,许多拟南芥表皮毛相关突变体已被分少、表皮毛形等几种类型,许多参Hlskamp4)。12国家大宗蔬菜现代农业产业体系济南试验站建设项目(CARS-23-G14)、山东省农业科学院农业科技创新工程(CAAS-XTCX2018021、CXGC2018E08)、山东省农业科学院青年英才(重点扶持类)(NKYSCS-03)、山东省重点研发计划(2018GNC110011)和蔬菜基因组学泰山学者创016-2020)。*共同通讯作者:李景娟(lijj0620@163.com)、高建伟(jian-weigao@)。712植物生理学报拟南芥表皮毛的起始和发生是由多个转录因格受时空调控。特定转录因子(GL1、GL3和TTG1)的激活是细胞命运产生表4号染色体上,由3个外显子和2个内含子组成,其3′端的增强子序列对表皮毛的发育具有重要作用(Oppenheimer等1991)。GL1在植物体发育早期阶段表达(Larkin等1993),其突变会导致拟南芥表皮毛减少甚至丧失,过表达GL1后,拟南芥表皮毛数量减少(Szymanski等1998)。γ射线也会影响植物表皮毛的发育,当经γ射线处理后,拟南芥表皮毛数量增多,但突变GL1后,γ射线无作用(Nagata等1999)。GL3和ENHANCEROFGLABRA3(EGL3)编码bHLH类蛋白,位于拟南芥第5号染色体上,二者同时突变可使表皮毛丧失,而gl3表现为表皮毛数量减少且没有分支或分支减少,这表明GL3与EGL3在功能上具有冗余作用(Traw和Bergelson2003)。TTG1编码WD40重复序列蛋白,位于拟南芥第5号染色体上(Walker等1999)。研究发现,拟南芥TTG1的强突变体表现为无毛,而弱突变体表现为表皮毛成簇(Bouyer等2008)。同时,TTG1也能激活GL3的表达且对表皮毛的分支具有重要作控GL2的表达;当GL2突变后,拟南芥表皮毛数量减少,并且大部分毛没有分支,但根毛分支会有所增加(Rerie等1994;Ohashi等2003;Koornneef等1982)。且GL2对拟南芥表皮毛细胞定向伸长具有重要作用(Ohashi等2003)。以上基因均对拟南芥然而,许多负调控因子也陆续被研究发现,例如CAPRICE(CPC)(Wada等1997)、Triptychon(TRY)(Schellmann等2002)、ENHANCERofTRYandCPCl(ETC1)(Kirik等2004a)和ETC2(Kirik等MYB转录因子。ETC多个等位基因突变后,表皮毛密度大大增加(Pattanaik等2014)。当TRY突变后,拟南芥表皮毛簇生。CPC的突变体表现为表皮毛数量增多,ETC1和ETC2具有CPC和TRY的增强子作用,当同时突变TRY、CPC和ETC1后,拟南芥表皮毛剧增,表明这些调控因子在一定程度上均对叶毛的发育起到抑制作用(Schellmann等2002;Kirik4a)。的转录因子也参与了拟南芥中表皮毛的形成与发育。这些转录因子包括C2H2蛋白GLABROUSINFLORESCENCESTEMS(GIS)、GIS2和GIS3(Gan等2006,2007;Sun等2015),ZINCFINGER蛋白ZFP5、ZFP6和ZFP8(Gan等2007;An等2012;Zhou等2013),启动子结合型蛋白SQUAMOSAPROMOTERBINDINGPROTEINlike9(SPL9)GISTCL毛状体形因子基因的表达来调控表皮毛发育的。据报道,GIS、GIS3、ZFP5和ZFP8可以调节MBW类基因(Gan等2006,2007;Sun等2015;Zhou等2011,2013),SPL9和NTL8能够激活R3MYB基因TRY和TCL1毛发育的调控模式围的细胞则会发育成拟南芥表皮毛发育调控网络过程主要涉及三类转录因子:R2R3结合bHLH因子并形成阻遏物复合物。该模型认为植物表皮毛的发生由GL1-GL3-TTG1形成的三聚复合物MBW起始(Feller等2011;Serna和Martin2006)。GL1和GL3形成的复合物通过DNA结合域结合到GL2和TTG2的启动子上并激活其表达,从向表皮毛分化(Wang和Chen2008)。该细胞的抑制因子如CPC、TRY、ETC1和ETC2等被转移到邻近细胞,它们与GL1竞争性的和GL3互作,形成无效复合物,使具有活性的MBW复活物含量降低,不足以启动下游基因表达,从而抑制邻近细胞表皮毛的发生(Dai等2016)。有分子和遗传王红霞等:植物表皮毛发育分子调控研究进展713调控拟南芥表皮毛发育的机理。以上各类调控因子共同参与拟南芥表皮毛的发生和调控。拟南芥3其他植物表皮毛发育的相关基因及遗传目前,对表皮毛发生和发育的遗传调控很大程度上取决于在拟南芥突变体中的研究,一些关键调控网络信息也可应用于其它植物物种中,但是不同物种表皮毛的发生与调控还具有一定的差棉花纤维与拟南芥同属单细胞表皮毛,其调控基因具有同源性。棉花GhMYB2基因与GL1基因同源性较高,在拟南芥中,启动GhMYB2基因表达,能够恢复拟南芥gl1突变体的表型(Qin和Zhu2011)。然而它们之间也有一定的差异,棉花TRY对拟南芥表皮毛的形成生无任何影响,却能够抑制烟草叶片表皮毛的发生(Payne等1999)。烟草不同于拟南芥,其表皮毛为多细胞毛,研究发现,烟草中过表达GL1并不能改变烟草表皮毛表型;将从金鱼草中分离出的MIXTA基因过表达在烟草内,表h皮毛数量增加,而该基因对拟南芥表皮毛表型无PayneCotMYBMIXTA基等(2009)在大白菜第6号染色体上分离了一个同时控制大白菜表皮毛形成和种皮颜色的基因,并发现该基因与拟南芥ttg1突变体功能互补。Li等(2011)也利用QTL在大白菜上定位到了一个控制其叶片毛刺的基因BraGL1,该基因与拟南芥GL1同源。这些研究均表明,表皮毛的发生与调控在不同物种间既具有共通性,也具有自己的独特性,对不同植物表皮毛的研究还有待深入展开。表1总结了近年来在其它物种中克隆到的表皮毛相关素对表皮毛的影响表皮毛的生长受到外界环境因子与植物体内源物质的共同调节。植物激素是调节植物生理反长、组织与器官分化、成熟与衰老等方面可调控植物的生长发育与(Zhou等2013)、水杨酸(salicylicacid,SA)(Traw和Bergelson2003)和茉莉酸(jasmonateacid,JA)(Xia控植物表皮毛的起始与发生。有研究表明,拟南芥中ZFP6和ZFP5可以通过整合GA和CK信号传导途径从而调节拟南芥毛状体的起始(Zhou等2013)。有结果表明,茉莉酸、细胞分裂素和赤霉素可通过调控TTG1激活/抑制复合物的组分介导表皮毛起始,3种植物激素对表皮毛的但是在特定物种sGoossens文杰等2017)。研究表明,赤霉素可能是通过上调GL1和TTG1的表达量诱导拟南芥表皮毛数量和分支数量增加(Perazza等1998)。研究发现,乙烯可以的分支,外施乙烯可以增加黄瓜表皮毛的分支(Plett等2009)。此赤霉素和细胞分裂素信号途径调控表皮毛形成方714植物生理学报表皮毛发育的调控基因gulatorygenesforplantepidermalhairdevelopment,影响胚胎发育QinZhuLycopersiconesculentum合物合成滑无毛,iAngelesshimvaHg,花序分枝毛变长粗变长,壳无变化,Zeamays表皮蜡质合成,多毛分化的抑制Xu002;Sturaro等2005NicotianatabacumMIXTA和叶表皮毛密度增加Payne99,根毛增加Hauser01;Kivimaki等2007ArabidopsisthalianaEGL3SIM、RBR1或减少成irsutumGoCPC、TRY变短面起着重要作用(Gan等2007)。细胞分裂素和赤霉素可以通过调控C2H2类转录因子进而诱导拟南芥茎杆及花序上的异位表皮毛,该家族成员GIS、GIS2和ZFP8通过促进GL1表达实现这一过程(蔡文娟2012)。图2为植物激素调节毛状体发育的路5小结表皮毛是保护植物免受环境胁迫的重要性状之一,是植物表面与环境之间的缓冲区。近年来,随着生命科学技术的进步,特别是分子生物学技术的飞速发展,模式植物拟南芥表皮毛的分子调控机制研究已渐渐明了,大量相关基因被克隆得到,功能得到验证,这些结果为其它植物表皮毛研究和农作物新品种选育提供了理论指导。目前的研究表明,拟南芥中由WD-bHLH-MYB形成的三聚复合物MBW介导表皮毛的发生与起始,调控模式为激活抑制理论,但是对于该模式的一些重要环节还并不清楚,植物激素也在植物表皮毛发育过程中扮演着重要角色。其它植物表皮毛调控模FigPlanthormonepathwaysduringtrichomedevelopment本图引自An等(2011)一文,部分修改。箭头标题线指示上调,ncesAnL,ZhouZ,SunL,etal(2012).AzincfingerproteingeneZFP5integratesphytohormonesignalingtocontrolroothairdevelopmentinArabidopsis.PlantJ,72:474–490AnL,ZhouZ,YanA,etal(2011).Progressontrichomede-velopmentregulatedbyphytohormonesignaling.Plant王红霞等:植物表皮毛发育分子调控研究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