动物生理昼夜节律的研究进展

动物生理昼夜节律的研究进展

能量代谢水平对物种的分布、丰富度、繁殖成功和适应性等因素具有重要的决定作用（bosinov，1992；wangroll，2000）。鸟类保持最适的能量平衡是其主要的生存对策之一,对环境的形态、生理和行为的适应与其能量的分配密切相关(Bozinovic,1992;Weathers,1997;Lovegrove,2003)。基础代谢率(basalmetabolicrate,BMR)是恒温动物维持正常生理机制的最小产热速率,是动物在清醒时维持身体各项基本功能所需的最小能量值(AL-Mansour,2004;McKechnie&Wolf,2004)。BMR已经成为种间和种内能量代谢水平比较的重要参数,与生物体的许多生活史特征、生理特征和行为特征密切相关,对其研究有助于了解动物在形态学、生理学、行为学和生活史对策上的进化(Burton&Weathers,2003;McKechnieetal.,2006)。某一地区某种鸟类的代谢水平与总体鸟类能量代谢一般模式的差异,可能反映出该物种对环境独特的适应机制和进化对策(Rezendeetal.,2002;McKechnie&Wolf,2004;Yuni&Rose,2005)。地球上的光、温度等生态因子都具有明显的周期性,其中日周期(昼夜节律)是由于地球自转引起的,它形成了白昼和黑夜的交替。鸟类的昼夜节律是一种复杂的生物学现象,是对各种环境条件昼夜变化的综合性适应,其中体温和体重的昼夜变化是研究鸟类昼夜节律重要指标(Lindsayetal.,2009)。鸟类为恒温动物,但其体温会随环境、自身生理及行为变化而发生相应改变。研究发现,鸟类常常在夜间出现体温较低的现象,如白颊黑雁(Brantaleucopsis)(Butler&Woakes,2001)、波多短尾鴗(Todusmexicanus)(Merola-Zwartjes&Ligon,2000)和虹彩蜂鸟(Amaziliaversicolor)(Bechetal.,1997)。Prinzinger等(1991)认为鸟类这种夜间体温较低现象是受食物供给、环境温度、激素水平及繁殖周期等一系列的生理生态因素的共同调节,并认为这种现象可能是作为应对食物短缺或冷环境压力的一种策略,对其增加体温调节能力或减少能量消耗具有积极重要的作用(McKechnie&Lovegrove,2002)。鸟类的这一现象已在日本鹌鹑(Coturnixjaponica)(Hohtolaetal.,1991)、树雀鹀(Spizellaarborea)和灰蓝灯草鹀(Juncohyemalis)(Stuebem&Ketterson,1982)及灰噪鸦(Perisoreuscanadensis)(Waite,1991)中发现。鸟类表现出低于正常体温的现象常常是由于自身能量储备不能供给正常生命活动所需而产生,如仓鸮(Tytoalba)在长时间饥饿下才出现低体温(Thouzeauetal.,1999)。Haftorn(1989)认为能量储备是鸟类在饥饿或食物摄入不可预测的情况下,其体内额外增加的,使其度过寒冷的夜晚和随后白天所需能量的总和。体重作为衡量动物生命活动的重要指标,能很好地反映其能量储备量。鸟类增加体重既可提高生存和繁殖成功率(Thomas,2000),也能作为应对夜间不可预测的食物获取的一种缓冲,然而体重过度增加也会带来被捕食风险,因此鸟类在长期进化过程中发展了摄食与体重的权衡(trade-off)(Macleodetal.,2005)。白头鹎(Pycnonotussinensis)为留鸟,属雀形目(Passeriformes)鹎科(Pycnonotidae)。其分布范围广泛,主要分布于欧亚大陆及非洲北部、中南半岛。在我国,白头鹎主要分布于东南沿海地区、太平洋诸岛屿。西起四川、云南东北部,东至沿海一带(包括海南和台湾),在浙江省白头鹎也是一种最常见的雀形目鸟类之一。白头鹎食性较杂,随季节的变化而不同,春夏季以动物性食物为主,秋冬2季主要吃植物性食物(Zheng&Zhang,2002)。由于白头鹎分布范围广、数量大、一年四季都易获得等特点,成为开展本研究实验的良好材料。已发现白头鹎具有较高的体温、较低的BMR和较宽的热中性区(Zhangetal.,2006)。代谢产热有明显的季节性变化,内脏器官及肌肉重量都与BMR的大小呈正相关(张国凯等,2008;Zhengetal.,2008)。伴随全球气候的变暖,白头鹎有向北方扩散的趋势,目前发现白头鹎已扩散至东北等地(宋泽明,2006)。本文以白头鹎为研究对象,探讨其体温、体重和基础代谢率的昼夜节律变化及能量储备对其夜间能量消耗的影响及其适应意义。1材料和方法1.1u3000温度实验所用的成年白头鹎于2008年6月捕自温州地区(27°29′N,120°51′E)。该地区气候温暖,年平均降雨量可达1700mm,每季均有降雨,其中以春、冬2季降雨量较高。平均最高温度从7月的39℃到1月的8℃,平均最低温度从7月的28℃到1月的3℃。年平均温度18℃,其中有7个月(3—9月)的极端温度超过37℃。将白头鹎标记并分笼饲养于温州大学生态学重点实验室,每笼1只(50cm×50cm×60cm),在自然光照的环境条件下自由取食和饮水,实验期间实验室平均温度为(31.8±0.4)℃(范围31.1℃～32.2℃)。白头鹎捕获适应1个月后,选取13只成年健康的个体进行实验。1.2流体检测方法体温采用北京师范大学司南仪器厂生产的便携式数字式温度测量仪测定(TH-212,精确度为0.1℃)。将温度计插入白头鹎泄殖腔内约1.5cm处,待温度计示数稳定后记录其体温,每隔1h记录一次,共记录24次(温州地区夏季白昼时间4:00—18:00,黑夜时间00:00—4:00及18:00—24:00)。体重的测定采用梅特勒-托利多仪器(上海)有限公司生产的电子天平(PL3001-S,精确度为0.1g)。1.3代谢率和温度动物的代谢率以每小时单位体重的能量消耗(J·g-1·h-1)及每小时整体能量消耗(kJ·h-1)表示;采用封闭式流体压力呼吸测定仪测定,水浴控制呼吸室温度,温度控制在±0.5℃以内。呼吸室体积为3.6L,用KOH和硅胶吸收呼吸室内的CO2和水分。实验温度为26℃(Zhangetal.,2006)。代谢率(MR)的测定在白天(10:00—18:00)和夜间(23:00—次日3:00)2个时间进行。动物实验前禁食4h,放入呼吸室内适应1h,每隔5min记录一次,选择2个连续的,稳定的最低值计算MR,共测定1h的能量消耗(Zhengetal.,2008)。按照牛顿冷却定律简化公式:C=MR/(Tb-Ta),计算每个温度点动物的热传导率,式中,C为热传导(J·g-1·h-1·℃-1),MR为能量消耗(J·g-1·h-1),Tb为体温(℃),Ta是环境温度(℃)。1.4代谢率促进因素利用SPSS统计软件包进行相关统计分析。日体温及日体重差异性采用重复性测量方差分析(repeatedmeasuresANOVA);体温、体重及代谢率的昼夜组间差异采用配对样本t检验分析;为了避免代谢率指标受体重的影响而导致分析结果出现误差,采用体重为协变量的协方差分析(ANCOVA)比较代谢率相对大小的昼夜差异。文中数据以平均值±标准差表示,P<0.05即认为差异显著。2结果与分析2.1日体重和型体重的变化实验期间环境温度基本维持恒定,均值为31.8℃±0.4℃(范围31.1℃～32.2℃)。白头鹎日体温变化存在显著差异(表1,F(23,228)=14.292,P=0.000),其中4:00时体温(40.9±0.4℃)显著低于18:00时体温(41.6℃±0.7℃)(t=4.111,P=0.001),且变化幅度(3.1℃±0.8℃)明显较18:00时体温变化幅度(2.3℃±0.8℃)大(t=3.215,P=0.008)。同时,白头鹎日体重也表现出了明显差异(表2,F(23,228)=1.812,P=0.014),个体夜间体重呈现减少趋势,在4:00时达到最小值(24.9±2.1)g;而在白昼其体重却表现出增加趋势,在18:00时达到最大值(27.8±2.6)g。4:00时体重减少速率(0.3±0.1)g·h-1明显高于18:00时体重增加速率(0.2±0.1)g·h-1(t=8.124,P=0.000)。2.2夜间单位体重和整体bmr比较白头鹎BMR存在明显的昼夜变化,其中个体的夜间单位体重BMR(J·g-1·h-1)和整体BMR(kJ·h-1)分别显著低于白昼21.9%及25.7%(单位体重BMR:t=2.913,P=0.017;整体BMR:t=3.874,P=0.004)(图1)。白头鹎单位体重BMR和整体BMR经协方差校正体重后,均出现明显差异,夜间单位体重BMR较白昼低23.9%(F(1,17)=12.758,P=0.002);夜间整体BMR比白昼低26.6%(F(1,17)=15.283,P=0.001)。白头鹎的C同样存在明显的昼夜变化,夜间和白天的C分别为4.89和5.77J·g-1·h-1·℃-1(t=2.769,P=0.013)。3讨论3.1鸟类低体温现象的认识鸟类的兼性低体温被传统地分为日休眠(dailytorpor)及静止低体温(rest-phasehypothermia)(McKechnie&Lovegrove,2002)。目前公认的标准是体温下降幅度>10℃即认为鸟类休眠,相反则认为是静止低体温(McKechnie&Lovegrove,2002)。已发现许多小型鸟类出现静止低体温,如鸦科(Corvidae)的灰噪鸦(Waite,1991),雀科(Fringillidae)的蕉森莺(Coerebaflaveola)和灰冠岭雀(Leucostictetephrocotis)等(Clemens,1989;Merola-Zwartjes,1998)。近年来,人们发现在一些较大的鸟类中也出现类似的低体温现象,如弱夜鹰(Phalaenoptilusnuttallii)(Brigham,1992)、澳洲裸鼻鸱(Aegothelescristatus)(Brighametal.,2000)、茶色蟆口鸱(Podargusstrigoides)(Körtneretal.,2000)和白背鼠鸟(Coliuscolius)(McKechnie&Wolf,2004),使我们对鸟类的低体温现象有了一个全新的认识。本研究中,白头鹎在自然环境下其体温具有明显的昼夜节律(在夜间其体温降低3.1℃),相比较我们将白头鹎这种夜间体温下降的现象认为是静止低体温。环境低温是引起鸟类低体温的重要因素之一,大多数小型鸟类通常在低温条件下利用低体温作为一种节省能量的生存对策,由此节省夜间10%～50%的能量支出(McKechnie&Lovegrove,2002)。鸟类低体温期间的体温决定于代谢率减少程度以及身体热传导能力(McKechnie&Wolf,2004)。例如,鸠鸽科(Columbidae)小长尾鸠(Oenacapensis)夜间体温为34.4℃,降低4℃,代谢率减少22.0%;燕科(Hirundinidae)毛脚燕(Delichonurbica)夜间体温为35.7℃,降低13.2℃,代谢率减少20.0%;夜鹰科(Eurostopodidae)的夜鹰(Eurostopodusargus)夜间体温为29.6℃,降低10.9℃,代谢率减少51.8%等(Prinzinger&Siedle,1988)。在本研究中的夏季环境昼夜温度较为恒定,但白头鹎的体温却表现出明显的昼夜节律,且在夜间其体温显著下降。这表明环境温度不是白头鹎体温昼夜变化的直接因素。另外,发现白头鹎夜间体温为39.4℃±0.5℃,整体代谢率较白昼下降了25.68%,可能的原因之一是白头鹎通过减少代谢消耗及降低热传导,从而达到调节体温的目的。食物是引起鸟类低体温的另一个重要因素,无论在自然饥饿条件下或是人为地减少食物的获取,鸟类均会出现低体温现象。如褐头山雀(Parusmontanus)在限食条件下体温会降低5.9℃(Reinertsen&Haftorn,1986);崖沙燕(Ripariarriparia)在食物减少时体温降低了5.1℃(Chaplin,1976)。鸟类在食物短缺时立即进入低体温状态使其能量支出达到最小,以减少食物短缺对其生存带来的压力(Chaplin,1976)。此外,一些鸟类在食物丰富的情况下并不使用低体温作为一种减少能量支出的手段,如黑颏北蜂鸟(Archilochusalexandri)(Lasiewski,1963)、红背鼠鸟(C.castanotus)(Prinzingeretal.,1981)等。本研究发现,白头鹎在自由取食的条件下,其夜间体温与体重依然持续下降,与上述现象不符。因此,可以推测食物不是导致白头鹎产生低体温的影响因素。3.2鸟类体重变化的影响鸟类始终面临着巨大的能量需求,如夜间急剧变化的环境温度、食物丰富度、摄食时间长短以及摄食干扰等(Dall&Witter,1998)。为了确保在缺乏食物或食物获取不可预测的环境下能生存,鸟类可利用多种不同的策略来适应外界环境的变化(Polo&Bautista,2006)。如金翅(Carduelischloris)、大山雀(P.major)及紫翅椋鸟(Sturnusvulgaris)不但增加日间体重增长速率,减少上半日的活动,而且可能更早地在日间增加体重(Witteretal.,1995)。研究人员采用众多理论模型及假说分析了鸟类体重的变化,如饥饿与捕食者权衡假说(trade-offbetweenstarvationandpredation)阐述了鸟类代谢对体重权衡、摄食对体重权衡及捕食者威胁对体重权衡的影响等(Houston&McNamara,1993),表现出鸟类面对不同的环境条件呈现不同的体重变化规律。然而,体重的变化最终反映了脂肪储量的收支平衡(Rogers&Smith,1993)。本研究中,白头鹎黄昏与黎明时间的体重分别达到最高及最低点,表明白头鹎在日间摄入大量的食物以储备更多的脂肪应对夜间巨大的能量支出。这与白喉带鹀(Zonotrichiaalbicollis)(Kontogiannis,1967)、沼泽山雀(P.palustris)(Hurly,1992)及斑马雀(Taeniopygiaguttata)(Cuthilletal.,1997)等多数种类的体重增加规律相似。增加脂肪储备量虽然在一定程度上减轻了夜间饥饿,在另一方面却增加了被捕食的危险及提高了代谢能量的支出。研究发现,白头鹎日间体重增加速率较低,而夜间体重减少速率较大,这可能与更好地避开被捕食的威胁有关,从而达到日间摄食与躲避捕食者等生存压力之间的平衡。然而,环境温度的变化又常能影响鸟类的能量储备水平