小型动物园种群低数量期自我调节的研究进展

小型动物园种群低数量期自我调节的研究进展

自首次报道以来，科学家对牙齿物种数量的周期性变化进行了80多年的研究。以田鼠亚科动物为代表,学者们至少提出过22种与其周期性波动相关的假说。小型哺乳动物的周期可分为增长期(Increasephase)、高峰期(Peakphase)、衰减期(Declinephase)和低数量期(Lowphase)。低数量期的存在会使种群的周期产生时滞,这在啮齿类中持续1～2年,美洲兔(Lepusamericanus)中为2～4年。究竟何种因素导致了种群的低数量期?它的内在机制是什么?上述问题曾长期使生态学家感到困惑,也是当前解释种群周期性波动现象的关键所在。最近,有两类假说试图对小型哺乳动物种群的低数量期问题进行解释。一类强调外部因子对种群数量的调节作用,尤以捕食者的作用为甚,认为捕食者可以直接或间接地对低数量期的猎物密度产生影响,这被称为捕食假说(Predationhypothesis)。另一类假说认为,低数量期的存在可能是动物自身出了“差错”的结果,最可能的内因机制是母体效应或对适合度的年龄效应,这被称为自我调节假说(Self-regulationhypothesis)。这两类假说各有支持者,捕食论者强调外部因子的差异而忽视种群内个体之间的差别,认为它们对外界环境的反应是等同的、单一的。显然,对于周期性波动的原因,特别是高峰期后数量下降的机制,仅据捕食论难作解释。与捕食假说不同,自我调节假说注意到种群内个体成员之间的相互关系,强调个体的异质性及形态、生理和生态的适应性。1967年,Chitty以不同物种均存在一定水平的空间行为模式作为假设,对该假说作了一般性陈述,后来被Krebs称为自我调节假说。该假说以空间行为对出生、死亡和扩散率的影响及其在小型哺乳动物种群调节中的作用作为关注的焦点,强调个体的异质性。经过20年的发展,Krebs认为,解释小型哺乳动物种群低数量期的内在机制可能存在下述3种途径:1)由密度制约和频率制约的自然选择所产生的基因型改变能参与种群密度的调节;2)由与拥挤相关的社群相互作用及由生殖状态所导致的行为和生理学效应能影响周期性种群内的不同个体,这些“应激”(Stress)效应是表型的;3)生活史早期阶段的母体效应对个体生理有持久影响。目前,大多数生态学家认为种群的低数量期能通过自我调节的途径来实现,尽管确切机制尚难判定。与基因性有关的假说面临的最大问题是缺乏实验证据,尚处于推测阶段。与之相反,一些室内和野外实验均表明,生理调节会导致小型哺乳动物处于低数量期,尤其是衰老—母体效应假说(Senescence-maternaleffecthypothesis),近年受到学者们的普遍重视,是很有希望阐明田鼠属动物和美洲兔种群低数量期现象的假说。近年,有关种群的年龄结构和季节性变化及性成熟年龄大小的研究亦引起学者们的兴趣,并提出相应的假说和预测,但尚处于验证阶段。本文介绍自我调节假说的多态行为假说(Polymorphicbehaviorhypothesis)、社会生物学假说(Socialbiologyhypothesis)和远交假说(Outbreedinghypothesis),重点介绍衰老—母体效应假说,并对今后的工作提出一些建议。1多态行为的遗传多样性多态行为假说由Chitty在1967年提出,它是自我调节的第一个假说。Chitty认为,自然选择能在整个种群周期内起作用,并能改变种群的遗传组成。他以黑田鼠(Microtusagrestis)为研究对象,以行为—遗传多型思想来解释其种群周期的变动。种群内的个体体质随密度而发生变化,这由遗传特性决定,是行为类型选择的结果。在增长期,由一种遗传类型占优势,而下降期则另一种占优势。当种群数量增加,自然选择会选择繁殖力较强的类型,使种群数量进一步上升。达高峰期时,由于社群紧张增加,这使子代的生育力减弱,它们对不利的环境条件变得更为敏感,种群数量因而下降,如此连续几代,直到高生育力类型代替低生育力类型为止。通过体质的恶化,种群的数量得以调节。此后,又有学者推测,由于捕食风险的存在,空间行为能高度遗传,它会限制种群的繁殖密度。基于上述假设,空间行为成为理解种群周期的关键,多态行为假说亦成为大量研究和争论的原动力,但遗憾的是,已有的实验证据并不支持该假说。例如,在数量遗传学研究中,对于周期性波动的草原田鼠(Microtuspennsylvanicus),它的身体大小特征并不具有高遗传性。但是,该研究未测量攻击性或空间行为是否能遗传。Krebs等和Reid等对分布于加拿大北极地区的环颈旅鼠(Dicrostonyxgroenlandicus)进行研究后发现,由于高密度捕食者的存在,环颈旅鼠种群被保持在低密度,但对于攻击性、扩散和活动能力3种行为的可遗传性并不明显,身体大小特征也未发生变化。Wolff从进化的角度提出,某些哺乳动物可能有自我调节的内在行为机制,该机制能阻止种群增长或至少在种群数量达食物上限之前能延缓种群的增长。他总结出一个概念化的模型,认为雌性领域性和年轻雌性的生殖抑制能影响种群数量,前者限制供养育后代可利用的空间,进而限制可交配雌性的数量,两者共同影响种群增长率。Wolff的理论可能更适用于大型哺乳动物,许多小型哺乳动物种群数量变动剧烈,自我调节的内在行为机制不能使种群数量维持在任何平衡点上,它可能与种群动态无关。在种群内,雌体占有的任何空间或亚群雌体之间的生殖抑制可能暂时使种群增长率延迟,但靠它本身不足以保持种群稳定,生殖抑制可能使它们的数量处于食物限制之下的水平。Krebs等发现,与未围栏的田鼠属动物相比,大多数围栏种群的密度偏高。他们指出,资源不受限制时,无论空间还是生殖抑制都不足以调节种群密度;但也有学者认为,在达到资源上限之前,围栏内田鼠属动物的种群增长会降低。在许多小型哺乳动物中,例如田鼠和家鼠,领域大小大多数随密度而增减,并且在没有可利用的领域时,子一代雌体能在雌性亲体的领域内繁殖。雌性领域性是南美缀黄鼠(Spermophilusspilosoma)的普遍特征,但它的种群数量并不剧烈波动,并且子一代雌体与雄性亲属之间没有联系,行为上的生殖抑制也未见报道。对美洲兔来说,因为它无领域性且巢域广泛重叠,也不符合多态行为假说的假设。因此,对于多态行为假说,在小型哺乳动物中仍缺乏足够有说服力的实验证据。2社会因子与种群间的相互作用与多态行为假说强调基因型的作用不同,1980年Charnov等提出社会生物学假说。这是一种表型假说,假设空间行为通过限制种群的繁殖密度和邻近个体的亲缘关系而使种群的周期性发生改变。在空间行为上,有亲缘关系的个体之间相互容忍,但对非亲缘个体发动更为积极的进攻,这会影响它们的存活或生殖。通过风险预测,小型哺乳动物在低密度时形成亲缘群体;而在高密度时,由于进攻者的压力,亲缘群体会消失。一些学者对该假说进行过验证,但均未发现有力的实验证据:如Ims对棕背(Clethrionomysrufocanus)、Pugh等对黄腹田鼠(Microtusochrogaster)以及Kawata对小型哺乳动物亲缘关系的研究。在啮齿类中,Ferkin探讨了基于亲缘识别的任何假设所面临的困难,他认为,对于啮齿类识别近亲来说,反复接触是必须的,因为它们常常根据相互熟悉的程度来判断彼此之间的亲缘关系远近。1996年6月,在美国格兰德福克斯(GrandForks)的北达科他大学(UniversityofNorthDakota)举行了种群周期性波动的一次会议,几位学者对社会行为进行了讨论。Getz提出,田鼠属动物许多物种的社会性行为差别很大,在同一种群内的各社会群体间也不尽相同,这些差异可能导致它对某一特定的环境因子产生不同的种群数量反应;Tamarin认为,尽管许多学者忽视过社会因子的重要性,但迄今尚未见充分支持社会性假说的实验证据;Lambin基于在哥伦比亚的工作,提出有亲缘关系的田鼠种群比无亲缘关系的群体具有更高的生存力,亲缘关系群体的建立需要时间,它的衰落将使种群增长率降低;Boonstra认为,由社会因子导致的生殖抑制仅在高峰期起作用,而在衰减期,种群的年龄结构向老年个体偏移,此时将使幼体难以生存;Wolff提出,在高密度时年轻雌性田鼠的生殖抑制源于延迟的迁移和避免近交,或者源于入侵成年雌性的杀婴威胁。但是他也指出,尽管美洲兔未表现出延迟的迁移或杀婴行为,但年轻雌性美洲兔高峰期时仍表现出很弱的生殖能力,这可能与社会因子无关。此外,低数量期时啮齿类和美洲兔的数量都很少,此时那些无亲缘关系的个体之间根本不会发生负的种内相互作用,更不可能具有任何种群统计学后果。所以,社会生物学假说不能解释它们的低数量期。Lambin等不同意社会生物学假说,并且建议母权制(Matriachal)亲缘群体的存在可能会对啮齿类的种群增长率产生影响。例如,在英格兰,亲缘选择可用于解释红松鸡(Lagopuslagopus)的种群周期,其中心假设是亲缘和非亲缘雄性之间的分化入侵。Mountford等曾提出亲缘合作假说(Kinshipcooperationhypothesis)以检验红松鸡(领域性行为较强的一个物种)种群的周期性,最近的实验证据趋于支持这个假说。对小型哺乳动物,由于自然种群亲缘结构数据的缺乏,上述假说仍有待于野外实验来加以验证。3种群杂、食性和杂合性远交假说认为,周期性种群会遭遇近交和远交规则的周期性变化。在高峰期,远交导致种群内的个体杂和性增加,攻击能力增强,因此种群数量下降;在低数量期,近交的发生概率大大增加,同时个体之间的攻击性减弱,因此种群数量增加。林旅鼠(Myopusschisticolor)的性比有时会明显偏雌,Smith等推论这是由于在种群低数量期发生周期性近交的结果。Fredge等发现,越冬的高峰期黑足旅鼠(Myopusschisticolor)种群中由于缺少哈迪-温伯格(Hardy-Weiberg)平衡,在该种内不可能发生近交。但是,随机交配繁殖若偏离一代就足以恢复该平衡。试图估计近交意义的主要问题是:相对于其它数量期,关于低数量期时的社群和繁殖结构的知识尚很缺乏。Smith等提出,攻击性与杂合性有关,在低数量期的近交将减少攻击性和增加种群生长,而高峰期时高水平的远交则使杂合性增加,进攻水平增加,并使种群生长的水平降低。关于草原田鼠的实验证明,攻击性明显与杂合性相关(尽管被解释的变异总量很低),但杂合性并未随种群大小或生殖而发生改变。因而,现有的实验证据并不支持该假说,看起来它也不能解释种群的低数量期。4衰老学对统计的预测Christian认为,啮齿类种群数量上升时,种内个体间的“紧张”程度显然会增加,从而对中枢神经系统的刺激加强,主要影响脑下垂体和肾上腺的功能。一方面使生长激素分泌减少,另一方面促肾上腺皮质激素分泌增加。生长激素减少使生长和代谢受到阻碍,有的个体可能由于低血糖休克病而直接死亡,多数个体的抗病能力和对外界不利环境的反应能力降低,这些都使种群的死亡率增加。肾上腺皮质增生和皮质激素分泌增加,同样使机体的抵抗力减弱;另一方面相应的性激素分泌减少,生殖受到抑制,出生率降低,同时子宫内胚胎死亡率增加,育幼情况不佳,幼体抵抗力降低。由于这些生理上的反馈机制,使种群增长停止或受到抑制,继而使社群压力降低。这就是种群的内分泌调节或生理调节的应激假说(Stresshypothesis)。我国学者对该假说进行过验证,如布氏田鼠(Microtusbrandti)和小家鼠(Musmusculus)。应激对肾上腺—垂体系统有延迟效应,这能在密度上产生周期性的时滞。但很遗憾,迄今的野外数据并未能证实应激假说的大部分预测。1994年,Boonstra在应激假说的基础上,结合野外实验的新证据,对它进行修订后提出了衰老假说(Senescencehypothesis)。该假说关注整个周期内种群年龄结构的变化,这导致在数量衰减的种群内老年个体偏多。这些个体难于维持内分泌的自稳态,从而使生殖成效下降和由于与年龄有关的生理状况发生恶化而使死亡率增加。他认为,可从以下6个方面对衰老假说进行验证:1)在可比较的时间范围内,对正在繁殖的动物,衰减期的个体年龄明显要比非衰减期的个体大;2)衰减期的动物与其它时期的动物有差异,这种差异的基础是表型的,而不是基因型的。只要所需的年龄结构转移能发生,所有的啮齿类种群都有内在显示种群周期性的能力;3)同一条件下,与增长期或高峰期内被移除的个体相比,当衰减期的雌性幼体被移入实验室或未经历过野外栖息地时,适合度应较低(后代存活率较低且生长较慢);4)自然界中,由于栖息地或随地域而定的因子的作用,衰老效应应刚好在动物的1龄前发生,随着发生,不仅在生活史不同的物种之间而且在同一物种的不同种群之间也有差异。例如,在南育空(Yukon)地区生活的草原田鼠的繁殖季节平均可能为4个月或更短时间,在越冬动物中,衰老的发生至少会被推迟8个月。而生活于印第安的草原田鼠,该种群的平均繁殖时间为8个月或更长时间,衰老的发生最多仅被推迟3～4个月;5)如果衰老是导致种群崩溃的唯一原因,那么老年动物应该适合度较低,即使它们不曾经历过高峰期的影响。相反,如果经历过高峰期是种群崩溃的唯一原因,那么处于最适宜的条件和直至下一个季节为止才开始繁殖的动物,它们应该具有与年轻动物相同的适合度。如果衰老和此前的高峰期两者交互作用,这会产生衰减期。同时,衰老可能对繁殖适合度有负效应,通过预先暴露于高峰期,这种效应可能会被加强。在任何有可能产生周期性的啮齿类种群中,对具有标准的季节性和社会结构的物种应在野外条件下验证这种交互作用;6)老年动物不能维持生理的自稳态和幼年动物对攻击的响应。因而,可使用诸如抑制类应激物来检测衰老反应。衰减期种群与其它时期的种群相比更难于维持自稳态,用标准化应激物(例如抑制类应激物)处理后的恢复各时期应有所不同,并且将在衰减期恢复最慢。目前,已有许多实验验证了衰老假说的大部分预测,我们将在下面介绍母体效应时一并举例说明。对啮齿动物来说,关于母体效应的研究有相当长的历史。由于学者们已经习惯于使用母体效应这个术语,尽管它的真正含义是指双亲的表型影响它的后代表型的直接效应,但学者们仍然倾向于用它来指代上述效应。最近,Bernardo和Rossiter评论了不同动物类群的母体效应及其生态和进化意义。关于田鼠属动物,母体效应的大部分证据来自实验室研究。尽管如此,通过它仍可能揭示野外条件下母体效应潜在的重要性,即双亲居住的环境对后代的种群统计学有显著的效应。例如,Hansson用野外捕获的欧(C.glareolus)和黑田鼠(M.agrestis)所做的实验证明,两种鼠在同一条件下于实验室内繁殖两代,在实验室内出生且母体食物条件好的后代生长较快,性成熟速度和繁殖启动也比野生对照组早。Hansson发现,欧母体体重和生殖参数方面存在负相关(胎仔数、胎仔大小、首次分娩时间和断乳幼体的总数量)。当野生双亲的后代和实验室内出生的后代都被置于同一营养条件时,野生双亲的生殖参数会降低,他将其称之为“负的母体效应”。他认为,喂食好的亲体生殖开始早,并有相对大的生殖输出,每一幼体的体重因而较轻,这些雌性幼体可能一直保持低体重至成年,所以生殖开始晚,并有相对低的生殖输出。Boonstra等在实验室和野外条件下,对野外繁殖的增长期和高峰期的黄腹田鼠亲体后代的行为表现进行比较,发现高峰期的亲体明显要大一些,但增长期和高峰期的胎仔大小没有区别。在野外,与高峰期亲体的后代相比,增长期种群的亲代后代生长较快,并且性成熟年龄也早;而在实验室内,恰好得到了相反的结果。Mihok等发现,在整个密度周期期间,草原田鼠的繁殖行为表现会发生改变,同一条件下,衰减期雌性的后代与增长期的雌性后代相比,胎仔数要少且生长速度较慢。上述实验证明,后代行为表现的表型变化大多数不能遗传,母体和其它的环境效应可能起着更加重要的作用。已有证据表明,光周期和植物次生物质等均能通过母体对后代的质量产生影响。综上所述,衰老—母体效应假说认为,高峰期动物的母体质量会发生改变,并能延续到衰减期和低数量期,可能通过影响后代的存活和生殖而维持低数量期。这种改变,通过高峰期受密度制约的性成熟的社会抑制而产生,在春季和早夏出生的幼体(低数量期时,这些幼体当年就可性成熟并参与繁殖)的性成熟被迫延迟到下一个繁殖季节。随着高峰期繁殖季节的缩短(比其它期早停止繁殖1～2个月)和繁殖种群的完全替换,结果年龄结构发生改变,春季衰减期的动物比春季增长期或高峰期的动物个体都老。这种老龄化可能与高峰期时所经历的应激效应交互作用,通过母体状态的变化而作用于子代,并具有长期的后果。对于美洲兔的周期,母体效应也可能起作用,但真正的原因不是年龄改变,而是取食行为的变化和在衰减期内高捕食风险作用下与慢性应激相关的生理学改变。母体效应不但使亲代和子一代之间表型相似,而且在亲代和子二代之间也能发生。目前,衰老—母体效应假说被认为是很有希望解释小型哺乳动物低数量期的内因性假说,相关的实验亦在进行中。自我调节作为一个概念,多态行为假说、社会生物学假说和远交假说的内容大部分为理论上的推测,需要对其特化的机制进行实验验证。目前,证明衰老母体效