多次配制的适应性和遗传基础

多次配制的适应性和遗传基础

交配行为的主要功能是将精子转移到雌性。对于雄性,多一次交配或多一个配偶等于多一次作父亲的机会,所以多次交配能提高它的生殖成功率。而对于雌性,精子并不是稀缺资源,是产卵能力限制着雌性的生殖成功率。在理论上,一个生殖季节内,一次或几次交配就足够使雌性所有卵子受精,使其生殖成功率达到最大,更多的交配不仅不能带给雌性更多的收益,反而会付出更高的交配价(costofmating),如时间的损失、能量的消耗、被捕食的危险、感染性病或寄生虫的风险、身体受伤的危险等。但与理论推测相反,大多数动物的雌性在生殖季节内会与同一雄性或多个雄性反复进行许多次交配,如雌狮(Pantheraleo)在4天的发情期内,平均每15min交配一次,黄腹铁爪巫鸟(Calcariuspictus)每产一窝卵平均要交配350次,而美洲隼(Falcosparverius)则平均要交配690次。动物交配体制的进化是繁殖生物学的核心问题,是理解动物婚配制度和性选择的关键。许多学者对雌性多次交配行为进行了大量深入而细致的研究,提出了许多假说来解释这一行为的生态学意义及进化,但至今尚未有圆满的答案。本文在参阅大量文献的基础上,对这些假说进行综述。1护受异性骚扰直接收益包括提供各种资源、帮助筑巢、亲代抚育、保护免受其他异性骚扰等。多次交配对雌性繁殖成效(reproductiveperformance)的直接影响是十分复杂的,在此扼要介绍以下几点。1.1能为男性进行大量的交配求偶喂食指在一些鸟类和昆虫中,雄性在求偶时向雌性奉献一定的食物,供雌性在交配中食用或者用来向对方表明自己未来有能力喂养后代,如雄盗蛛(Pisauramirabilis)交配前先递给雌蛛一件用丝缠捆着的猎物作为礼品,雌蝎蛉(Hylobittacusapicalis)通常选择能为其提供最大猎物的雄蝎蛉,雄蝎蛉所提供的猎物越大,雌蝎蛉允许其交配的时间就越长,能受精的卵数就越多。因此,求偶喂食是一种“性交易”行为。“彩礼”现象是指有些物种如鳞翅目、直翅目及一些蝴蝶如豆粉蝶、凤蝶、斑蝶和菜粉蝶的雄性,每次交配可为雌性提供大量的精液,雌虫通过消化吸收精液中的营养物质(主要是各种蛋白质),从而提高其产卵率和寿命。由于食物是限制雌性产卵量的重要资源,所以不论是与同一雄性还是不同雄性进行多次交配,都可使雌性获得更多的食物礼品(求偶喂食)或更多富有营养的精液(彩礼),用于维持生存或产卵(产仔),从而提高个体的适合度。1.2精子数目过少一次交配也许不能保证雌性一次所产卵子全部受精,与相同或不同的雄性多次交配,可以降低因精液中无精子或精子数目过少引起受精失败的风险。大多数物种的雄性在交配中虽有大量的精子射出,但仅小部分留在雌性生殖道内,其余的或溢出,或被雌性消化或被破坏。如一种雄鸦(Gallusdomesticus)交配一次大约射出一亿个精子,但只有不到一百万的精子留在雌鸦的储精管中,到达受精部位时也就剩下几百个了。1.3同一男性,多次婚约,父权机关身份的一致性亲代抚育是指对后代的关怀和照顾,有保护、喂食、清扫、保暖和指导5种功能。亲代抚育能提高后代的成活率,且双亲抚育比单亲抚育更有效。雄性对后代抚育的投资大小与其确认父亲身份的可靠性呈正相关。与同一雌性多次交配是雄性确信其父亲身份的一种方式。精子数目是决定雄性生殖成功的重要因素,多次交配可以传递更多的精子,在精子竞争中或许能以量取胜,所以雌性动物反复与同一雄性交配,能让他确信父亲身份,从而为其后代提供更多的亲代抚育,如一雌二雄制的林岩鹨(Prunellamodularis),每个雄性所占交配的比例与他分享父权和提供给后代食物的比例呈正相关,雌岩鹨在亲代抚育中可以同时得到两只雄鸟的帮助,这比一雄多雌制和一雄一雌制有更大的生殖成功率。1.4阴道运动与睾丸许多哺乳动物,如猴、牛、兔和大鼠等动物的雄性,都存在插入而没有射精或者多次长时间的交配行为。交配时的插入动作似乎能提高子宫收缩频率而加速精子从阴道向输卵管运动,或许能促进发情、诱导排卵或提高生育力。所以,许多种类的雌性可能会主动与同一个或不同雄性发生多次交配。雌性金色中仓鼠(Mesocricetusauratus)在排卵时或排卵后需要额外的宫颈刺激,否则其生育力会下降;对于荒漠白足鼠(Peromyscuseremicus)来说,交配后刺激似乎也是必要的,虽然在一个交配周期内,雄鼠只能射精一次,但射精后,雄鼠还会继续交配,如果人为阻止其射精后交配,将会导致多数雌鼠不孕。1.5取消了其配偶的配偶外性行为如果配偶和其它雌性“偷情”,那么感染性病和寄生虫病、失去雄性投资、精子耗尽等风险都可能直接对雌性的利益构成威胁和伤害。同时,“第三者”还可从她的遗传优等的配偶处获得间接的遗传收益,使其后代丧失本已获得的遗传优势,从而降低了相对适合度。雄性的配偶外性行为会直接或间接地伤害雌性利益,因此雌性必须护卫自己的交配权。雌性与同一配偶多次交配就是减少配偶的配偶外性行为的一种手段,当“第三者”出现时,通过同配偶交配,使他无机会与其她雌性“偷情”,从而阻止了配偶的配偶外性行为的发生;同时反复交配也使配偶的精液和精力消耗殆尽,使他不可能去“偷情”,是一种防患于未然的措施。2多次交配所获得的遗传收益一些研究表明,多次交配对某些雌性而言,并未从配偶处获得额外的直接收益,既没有提高其生殖力又没有亲代抚育,更不足以维持一雌多雄制的进化。因此,雌性通过多次交配可能获得了间接的遗传收益。目前,主要有3种假说。2.1雄多雄制的男性对于精子的选择和交配对雌性而言,雄性的优质基因就是有利于提高其后代存活和生殖,并能补偿自身基因不足的基因。在条件优越、可预测、资源分布均一的环境中,什么样的基因才算是优质基因,是可预测的。在这种条件下,虽然大多数物种的雌性也都有一套评估未来配偶是否携带优质基因的择偶标准(如体魄强壮、身体协调对称和夸张的第二性征等),但是仍有如下几种情形令雌性采取与不同雄性发生多次交配的对策。2.1.1在一个种群内,具有优质基因的雄性数量是有限的,雌性为了得到“梦中的白马王子”会展开竞争,“败北”的雌性只好与遗传质量较差的雄性配对。对于一雄多雌制的物种而言,所有雌体由于均与同一优秀雄性配对而不得不共同分享该雄性所占有的资源和所提供的亲代抚育,这会降低其生殖成功率。因此,一些雌性在权衡利弊后,有时也会放弃该优秀雄性而选择较差的雄性。但是,“退出局”的雌性并不会放弃对“优质基因”的追求,会与更优秀的雄性再次交配,这样可提高一部分后代的生存力和生殖力。2.1.2许多物种的雌性在交配前,可能没有机会在评估大量雄性个体后,才作出配偶选择。她不能预测将来能否遇见更优秀的雄性,先与当前这个配偶交配,遇见更优秀的雄性后再替换掉原来储存的精子,这是一种有适应意义的交配对策。一雌多雄制赋予了雌性进行连续配偶选择(sequentialmatechoice)的机会,这个机制的前提是雌性将选择与更优秀的雄性交配,而“前夫”的精子没有优先权。随着繁殖季节的推移,雌性的择偶标准将会逐渐提高。2.1.3雌性辨别雄性遗传质量的能力也许不是尽善尽美的,否则,她若想淘汰那些劣等雄性,拒绝与其交配将是最简单和有效的方法。这不仅可避免多次交配的代价,而且可彻底排除劣等雄性精子受精的机会。可是,与几个可能拥有优质基因的雄性(例如第一最大雄性个体、第二最大雄性个体、第三最大雄性个体等等)都交配,也许能在一定程度上降低评估失败的风险,是一种遗传双赢(geneticbet-hedging)的形式。2.2增加遗传多样性在经常出现无规律波动、不可预测的环境中,雌性不能预测什么基因能算是优质基因,在下一世代什么基因型将最有利。因此,有多个“性伙伴”的雌性比仅有单个“性伙伴”的雌性,能产下遗传多样性更丰富的后代,这也是一种遗传双赢的形式,它能最大限度地保证一窝内至少有一部分后代能生存下去。如雌性原鸡(Gallusgallus)通常喜欢具有大鸡冠的雄性,但若有机会,却常常与具有小鸡冠的雄性再次交配。后代的遗传多样性是否能有助于提高雌性的适合度呢?Hardy的研究结果表明,雌性寄生蜂在一个宿主内产几枚卵,虽然一个宿主可能有各种各样的营养物,但每种营养物的量是有限的。为了有限的资源,全同胞(full-siblings)之间的竞争会比半同胞(half-siblings)之间要激烈。所以,为了防止后代之间的同胞竞争(sibling-competition),雌性常常会与多个配偶交配,产生遗传多样性丰富的后代,以减少同胞间的竞争,提高其适合度。2.3mhc非选型交配行为择偶时,雌性不仅要评估雄性基因的质量,还要考虑其基因型是否与自己的互补,即遗传互补性。众所周知,来自近亲的基因组合会提高有害隐性基因的表达机率,导致近交衰退。考虑遗传互补性的配偶选择不同于考虑遗传受益(如优质基因)的配偶选择形式,因为不同个体在配偶偏爱上是有差异的,遗传上最适合某一雌性的雄性对另一雌性或许不是最好的,这种行为改变了性选择的进化动力学(theevolutionarydynamics)。遗传互补性的最好例证就是主要组织相容性复合体(majorhistocompatibilitycomplex,MHC)。MHC是包含有几个紧密连锁、高度多态基因的一个大的染色体区,它广泛存在于脊椎动物中,如小鼠的H-2和人类白细胞抗原(humanleucocyteantigen,HLA),它不仅与移植排斥反应、免疫应答和调节、寄生虫的免疫防御等有关,而且与动物行为的分子进化有关。现已证明,小鼠、大鼠和人类中存在MHC非选型交配(disassortativemating)行为。雌性小鼠更喜欢MHC与之相异的雄性个体,发情的雌鼠更喜欢MHC相异雄鼠的气味。在人类不论男女,都更喜欢MHC相异的异性个体的体味。小鼠和大鼠甚至能区分仅在MHC单一位点上与之有差异的个体的气味。至于MHC怎样影响个体的体味,目前仍不清楚,可能是通过影响可溶性蛋白或挥发性酸的合成,或影响肠道共生菌群等途径实现的。为什么雌性更喜欢与其MHC相异的雄性交配呢?MHC非选型交配可能通过以下3种途径来提高后代抗寄生虫和病原体的能力。首先,能提高后代MHC的杂合性。MHC杂合体比纯合体识别外源抗原的范围更宽,因此对复合的寄生虫感染的抵抗力更强。其次,能提供一个移动目标(amovingtarget)来适应快速进化的寄生虫和病原体。寄生虫和宿主之间存在协同进化,寄生虫能通过2~3个关键的MHC抗原识别位点的氨基酸替换或模仿宿主自身抗原的分子拟态(molecularmimicry),来逃避宿主免疫系统的识别。MHC非选型交配行为能改变宿主后代的免疫系统,移动寄生虫进化所指向的目标,使寄生虫对宿主的适应在宿主后代中失效。最后,MHC具有高度的多态性,无亲缘关系的个体很难具有同一种MHC单倍型。因此,MHC可作为个体亲缘关系远近的遗传标记。MHC非选型交配可降低近亲繁殖,提高基因组整体的杂合性,增强后代的抗病力。雌性通过识别雄性个体的气味进行MHC非选型交配,是雌性动物的一种配偶选择模式。但是,有时她们对气味的识别并不可靠,许多实验证实,小鼠是在早期个体发育阶段就知晓家族的MHC特性,形成家族印记(familialimprinting),但是如果雌性小鼠出生后,就由MHC相异的父母抚养,即交叉抚育(cross-fostered),那么她的MHC非选型交配习性将被消除,甚至被逆转,这就会出现与MHC相似个体交配的风险。雌性动物对MHC的识别更可能是在交配后,雌性通过生殖道的分子和细胞与精子或胚胎接触来选择与其基因型互补的精子受精或让胚胎继续发育。MHC编码的蛋白似乎可以在精子上表达,因此雌性在配子水平上选择与之MHC基因型相异的精子受精是合理的。许多实验证明,雌性有自发流产与之MHC相似之胚胎或精子的倾向。综上所述,雌性与几个雄性交配,可最大限度地降低与MHC基因型不互补的精子受精的风险。3非适应性假说3.1遗传相关平衡的过程Halliday等从数量遗传学角度提出了遗传相关假说,来解释雌性多次交配行为。他们认为,雌性动物的多次交配行为在有些动物中,可能存在上述的这样或者那样的适应性意义,但在另一些动物中,或许是因为两性在交配习性上存在遗传相关。Lande曾发现,如果两性之间存在强的遗传相关,那么只有经过无数世代后才可能获得最优的性二型分化,因为每一世代的多基因突变和重组抵消了自然选择过程对遗传相关平衡的破坏,而使得遗传相关仍然保持在平衡状态。遗传相关假说包括两个要点,其一,一组共同的多基因座位控制着雌性和雄性的交配习性,许多突变对雌性和雄性有相似的效应;另一点是在自然选择上,多次交配将有利于雄性,而单次交配则有利于雌性。但是,精卵的遗传物质相融合,使雌雄两性的这组共同的多基因座位发生交流,会减缓自然选择驱动的性二型分化的进程,而且驱使雄性进行多次交配的自然选择强度大于驱使雌性进行单次交配的自然选择压力的强度,从而使雌性动物偏向于雄性动物的混交行为(promiscuity)。虽然自然选择有利于雌性动物进行单次交配,遗传相关却延缓了交配行为性二型分化,因此她们可能仍进行多次交配,毕竟整个种群还处于错综复杂的性二型分化的漫长进化过程。但是到现在,还没有证据支持两性在行为模式上的遗传相关性。3.2逃避、合作的过程在有些物种,雌性多次交配只不过是顺从雄性的一种行为模式,它得不到任何收益。因为不顺从的代价可能比交配的代价