四种雀形目鸟类消化道形态结构的比较研究

四种雀形目鸟类消化道形态结构的比较研究

在自然环境中，能量的摄入、处理、分配和消耗是脊柱生存和繁殖成功的关键，脊柱胃肠道是能量激活的器官之一，在处理、消化、吸收和获得能量方面发挥着重要作用（zhaob.2009）。作为食物消化吸收的场所,动物消化道形态结构与食性、食物质量及相关能量营养吸收有着密切联系(McWillimas&Karasov,2001),而其容纳和处理食物的能力,以及消化吸收营养物质的能力是理解动物生活史进化和最优资源分配理论的关键(Piersma&Drent,2003;Liu&Wang,2007)。与哺乳动物相比,鸟类的消化系统占体重的比例较小,从而使得其消化道的适应调节变化在鸟类生理及能量代谢需求的适应中占有重要地位,消化系统的优化进一步成为其有效获得能量与营养吸收的关键(Enoki&Morimoto,2000)。鸟类的飞行是一种高耗能的运动方式,所以其消化道随外界食物质量等变化做出相应调节以适应能量分配等要求就显得尤为重要(李铭,柳劲松,2008)。不同营养和食物成分条件下生活的鸟类的消化道,因消化吸收功能需与自然选择的营养和能量摄入相匹配,往往表现出肠道形态与食物之间的显著相关性(柳劲松等,2004;李铭,柳劲松,2008),不同的消化道形态特点反映了其不同的食性特征(Koutsosetal.,2001)。通常来说,食肉鸟类的肌胃不发达,食物主要由腺胃及其他消化腺分泌的消化液所消化,而食草鸟类以有利于消化的纤维及难消化的植物性食物为食,其肌胃往往具有较为发达的肌肉系统(Duke,1986)。以谷类种子为食的鸟类及杂食性鸟类的消化道长度往往较长,食昆虫的鸟类消化道长度次之,而以浆果及坚果种子为食的鸟类的消化道长度最短(柳劲松等,2004;李铭,柳劲松,2008),这种消化道种间差异被认为是物种对不同食性所表现出来的进化多样性及适应(Starck,1996)。Spitzer(1972)研究发现鸟类因季节食物的变化,其肠道会发生相应变化,其中在以谷类、种子、浆果为食的冬天里,其消化道较大,肌胃肌肉层较厚;Karasov(1996)研究发现,不同的食性是形成迁徙鸟类的消化系统形态特征种间差异的主要原因之一;杨志宏等(2009a,2009b,2010a,2010b)及张国凯等(2008)分别对实验室驯化条件下的树麻雀Passermontanus及自然条件下生存的白头鹎的消化道进行了研究,也证明了鸟类消化道形态的相应可塑性变化。目前国内有关小型动物消化道形态的比较研究主要集中于小型啮齿动物领域(王德华,王祖望,2000;李俊生等,2003;Wangetal.,2003;Zhao&Wang,2009),而有关小型鸟类消化道形态研究相对较少(韩芬茹,2006;李铭,柳劲松,2008;杨志宏等,2010a,2010b)。丝光椋鸟Sturnussericeus、白头鹎Pycnonotussinensis、小鹀Emberizapusilla和红头长尾山雀Aegithalosconcinnus同属雀形目小型鸟类(MacKinnon&Philipps,2000),但食性差别较大。丝光椋鸟和白头鹎食性很杂,随季节变化而变化,春夏季以动物性食物为主,秋冬季主要以植物性食物为主(庞秉璋,1981;马世全等,1989)。小鹀主要以草籽、玉米粒等植物性食物为食,偶尔间食少量昆虫(MacKinnon&Philipps,2000);红头长尾山雀主要以鞘翅目和鳞翅目等昆虫为食,间食少量种子、浆果(MacKinnon&Philipps,2000;郭贵云等,2006)。为进一步探讨小型鸟类消化道与食性的关系,加深对动物食物能量利用分配的理解,我们测定比较了这4种不同食性鸟类的消化道长度及重量,试图揭示小型鸟类在长期进化过程中形成的消化道适应对策。1材料和方法1.1丝光虾类动物正/小丝光椋鸟、白头鹎、小鹀和红头长尾山雀于2006年4～6月捕自浙江省温州地区,标记并分笼(每笼1只)饲养于温州大学动物实验室。丝光椋鸟9只(4♂,5♀),平均体重(72.0±2.9)g;白头鹎12只(6♂,6♀),平均体重(29.4±0.8)g;小鹀8只(3♂,5♀),平均体重(14.0±0.6)g;红头长尾山雀7只(5♂,2♀),平均体重(6.6±0.2)g。1.2测定形态、干重的测量将动物带回实验室,称重后进行解剖。取出完整的消化道,小心去除结缔组织和脂肪,分离出胃(stomach,ST)、小肠(smallintestine,SI)和直肠(rectum,RE)。各部分平展为自然状态下最大长度(不拉伸),用游标卡尺(精确到1mm)测量长度(length,L)。然后用剪刀将各器官纵剖开,小心地放在生理盐水中清洗以除去肠道内容物,然后用滤纸轻轻吸干残留的生理盐水。用BS210S型电子天平(精确到0.1mg)称量去内含物的各器官重(withoutcontent),即鲜重(empty,E)。将称量后的各器官置于75℃烘箱烘干至恒重,记录各器官干重(drycontent,D)。总消化道(totalalimentary,TO)的各项指标均为胃、小肠和直肠的相加值。1.3肠道生长情况的协方差分析使用SPSS11.5统计软件包进行数据分析。为了避免消化道形态指标受体重的影响而导致分析结果出现误差,统计是在获得各消化道实测指标的基础上,采用体重为协变量的协方差分析(ANCOVA)比较消化道相对大小和重量的种间差异。文中数据以平均值±标准误(Mean±SE)表示,P<0.05即认为差异显著。2结果2.1总肠道干重及总肠道干重消化道长度及重量的实测值(表1)经协方差分析,矫正体重后表明,4种鸟的总消化道长度(TOL)、总消化道鲜重(TOE)及总消化道干重(TOD)均达到显著水平(分别为F(3,31)=82.149,P<0.05;F(3,31)=46.848,P<0.05;F(3,31)=22.997,P<0.05)。其中丝光椋鸟的TOL、TOE及TOD最大,而红头长尾山雀各指标值最小。在白头鹎与小鹀中,除TOL外,白头鹎的TOE和TOD都显著高于小鹀(表2)。2.2不同消化器员工的比较2.2.1丝光景鸟、拾遗、红头山雀stl的大小4种鸟的STL(胃长)、STE(胃组织鲜重)及STD(胃组织干重)均存在显著差异(分别为F(3,31)=23.091,P<0.05;F(3,31)=12.715,P<0.05;F(3,31)=5.220,P<0.05)。STL从大到小依次是丝光椋鸟、白头鹎、小鹀和红头长尾山雀,且分别存在显著差异(P<0.05);另外,丝光椋鸟的STE与STD为4种鸟中最高值,红头长尾山雀各指标值最低,白头鹎与小鹀居中(表2)。2.2.2丝光景鸟sil最长,f4种鸟的小肠长度(SIL)、鲜重(SIE)及干组织重量(SID)均差异显著(分别为F(3,31)=77.858,P<0.05;F(3,31)=69.198,P<0.05;F(3,31)=59.445,P<0.05)。丝光椋鸟SIL最长,白头鹎与小鹀居中,红头长尾山雀最低;SIE与SID从大到小依次是丝光椋鸟、白头鹎、小鹀与红头长尾山雀,且分别存在显著差异(P<0.05)(表2)。2.2.3丝光景鸟、红头山雀的形态特征特性,见表14种鸟的直肠长(REL)均存在显著差异(F(3,31)=5.438,P<0.05),其中丝光椋鸟最长,而红头长尾山雀最短。丝光椋鸟、白头鹎的直肠鲜重(REE)和直肠干重(RED)差异不显著,但显著高于小鹀、红头长尾山雀(分别为F(3,31)=24.561,P<0.05;F(3,31)=21.082,P<0.05)(表2)。3鸟类食物对食食性鸟类的需求脊椎动物的消化道是一个能量活跃的器官系统,在脊椎动物形态学中,虽然物种往往具有其独特的器官结构大小及形状,并在种间保持广泛一致的特点(Starck,1999),但由于不同物种或同一物种不同性别及在不同的生理阶段对能量需求不同,消化道各器官的形态结构和功能会发生不同的代偿性变化以适应能量需求的变化(Liu&Li,2006;张国凯等,2008),而相同或不同栖息环境以及不同食性和食物条件,不同物种消化道各器官适应性变化也有区别(Wangetal.,2003;柳劲松等,2007;李铭,柳劲松,2008)。适应调节假说(adaptivemodulationhypothesis)认为,从进化和生态学的角度来看,动物需通过具有特定表型特征的消化系统来处理食物以获得能量和营养,且这些表型特征的生长、维持及功能运行也需能量和营养的消耗,二者存在权衡(Diamond,1991)。对于不同物种来说,食性、生活史特征和能量消耗水平等因素是影响动物消化系统消化吸收的重要因素(王德华等,2009),也是引发不同种鸟类表现出消化道差异性及相应条件下表型可塑性变化的重要原因(McWilliams&Karasov,2001;李铭,柳劲松,2008)。杂食性动物肠道的可塑性很大程度上取决于食物类型,当其进食难消化或高纤维食物时,其肠道长度表现出增加(Starck&Rahmaan,2003)。McWilliams和Karasov(2001)从进化角度比较了鸟类消化道长度与食性的关系,发现草食性动物的消化道长于杂食性者及肉食性者,其中以食昆虫者消化道长度最短;Starck(1996,1999)总结认为一般以果实和坚果种子为食的鸟类肠道较食谷类及昆虫者具有更短及更小的肠道。在鸟类的食物中,因为浆果等食物资源较为丰富,所以与昆虫食物相比较,鸟类摄取浆果为食可以减少鸟类觅食等的能量消耗(McWilliams&Karasov,2001),然而在如鸟类迁徙这样的高能量消耗活动中,浆果提供的蛋白质相对较少,于是为了能量需要,鸟类改为摄取含蛋白质丰富的昆虫食物为主食,但是食性的改变会使得鸟类面临巨大的生理挑战(Afik&Karasov,1995;Karasov,1996)。本研究中,丝光椋鸟因体重较大,生存所需各项能量支出较多,结合食性因素影响,使得其与体重呈等比例增长的消化道容积,表现出4种鸟类中最大值的特点,长度分别较白头鹎、小鹀及红头长尾山雀长152%、150%和243%,且消化道重量也分别显著高于这3种鸟类,以适应较大能量支出所需的生理特征。植食性鸟类小鹀因植物性食物营养较低、质量较差,为了维持生存需要,增加摄食成为重要手段之一,但是摄食量的增加会缩短食物在消化道中的滞留时间(retentiontime),降低消化效率,所以其相对较大容积的消化器官及较长的消化道有利于较多食物的摄入和增加食物在肠道内的滞留时间,从而提高或维持消化效率(Starck,1999;McWilliams&Karasov,2001)。Sibly(1981)概述了食物在消化道内的滞留时间、肠道容积及消化率的关系,指出随着食物质量的降低,动物应具较大的肠道容积。动物在摄取低质食物条件下,如何有效地从食物资源中获得更多的能量是至关重要的,当所摄取的能量无法满足维持生理功能能量所需时,增加其消化道体积、延长食物滞留时间、加强肠道内壁的运输功能等形态及功能变化是促进其消化吸收,适应能量获得的重要方式(Hammond&Wunder,1991;McWilliams&Karasov,2001)。本研究中,小鹀总消化道长度及重量都较以昆虫为主食的红头长尾山雀要高,其中长度较红头长尾山雀长37%,而红头长尾山雀因主要以蛋白质丰富的昆虫为食,摄入的能量较高,足以满足其生理功能需要,所以其消化道长度及重量较其他3种鸟类相对要小。类似结果在其他鸟类中也有报道,如杂食性的普通朱雀Carpodacuserythrinus与食谷类燕雀Fringillamontifringilla表现出较大容积的消化道,而食虫鸟红点颏Lusciniacalliope与红喉姬鹟Ficedulaparva的消化道容积则相对较小(柳劲松等,2004;李铭,柳劲松,2008)。这些研究都表明,不同鸟类会表现出与其食性相对应的消化道特征,其中同一食性的不同鸟类往往表现出相同的消化道特点。消化系统中的胃和小肠分别是动物暂时储存食物、初步消化吸收及食物消化、营养吸收的主要场所,其形态学的变化与能量代谢有着密切的联系。当鸟类摄食能量较低的植物性食物时,较大的胃容积可以提高鸟类食物一次性摄入量,以满足鸟类营养及能量的需要,而同时,相应较大的小肠容积可以提高食物滞留时间以维持或提高消化吸收,因此植食性鸟类消化器官形态特征在有效地从食物资源中获得更多能量的过程中有着重要的作用。雀形目鸟类因盲肠的退化使得其胃和小肠对食物的消化吸收有着尤为重要的意义(Sibly,1981;柳劲松,2004)。本研究中,杂食性丝光椋鸟与白头鹎及植食性小鹀的胃及小肠分别较食虫鸟类红头长尾山雀具有较大的容积,其中丝光椋鸟与白头鹎其食性较杂的特点决定了其需要相对较大的胃肠道容积以应对食性变化时所带来的进食低质食物的风险,来满足自身能量需求,证明了“进食较低能量食物的鸟种具有较大胃肠容积”这一观点,同时也表明了食性差异是决定鸟类消化器官种间差异的重要原因之一。如文须雀Panurusbiarmicus胃的大小在以谷类为食的冬天较在以昆虫为食的夏天高出38%～78%(Spitzer,1972);杂食性鸟类普通朱雀小肠长度显著高于食虫鸟红点颏与红喉姬鹟及食种子鸟栗鹀E.rutila小肠长度(李铭,柳劲松,2008)。在实验室条件的食物质量