低等白蚁肠道共生微生物的多样性及其功能

1、46(3):490-4994 June 200646卷3期2006年6月4日微生物学报Acta Microbiologica Sinica低等白蚁肠道共生微生物的多样性及其功能杨红，彭建新,刘凯于，洪华珠祟(华中师范大7生命科学学院佩虫学研究所农药9化学生物7教疗部重点实验宅武汉430079)摘要:低等门蚁肠道里存在着复杂的微生物区系，包括真核微生物鞭无虫和原核生物，细茵及古细菌。低等门蚁 的后肠以特别膨大的噬形門及其氢氧浓度的明显梯度分布和丰甯的微生物区系为特征，是门蚁进行木质纤维素消 化的主耍器官。厉肠内的鞭毛虫能将纤维索水解并发酵为乙酸，二氧化碳和氢，为门蚁提供营养和能源。系统发 育研究

2、表明，低等白蚁肠道共生细肃的主耍类样为白蚁繭群1、螺旋体、拟杆商,低G+C罰帰含鼠的革兰氏阳性繭 和紫细悄等。而古细甫主要为甲烷対杆俯属的产屮烷偏。共生原核生物与二氧化碳的还原和氮的循环等代谢令 关。但肠道共生微生物的具体功能和作用机制还有待进一步的揭示。关键词：低等白蚁;共生:鞭毛虫;原核生物；多样性:功能中图分类号：Q938文献标识码:A文章编号:0001-6209( 2006)03-0496-04©中国科学院微生输研究所期刊联合编辑部http:/journals nn.ac cn46(3):490-4994 June 2006©中国科学院微生输研究所期刊联合编辑部ht

3、tp:/journals nn.ac cn46(3):490-4994 June 2006基金项目：国家H然科学基金项11( 30570034)通讯作者。Tel: 86-27-67862431; Fax： 86-27-67861497: E-mail： hzh<”作者简介：杨 红(1966 -)女,河南淅川人，制教授，博 I：,从事微牛：物分/ 'I：.态学研究° E-niail： hyaiiO2O2 hotnmil. c(«n 收稿日Xfi：2005-06-27：接受日 2005-09-16：修回日期：2OO5-1O-12在口然界广泛分布的2600多种白蚁中

4、，右15 %屈J -低 等门蚁，K特点是在它们的肠道共生着多种多样的鞭E虫和 原核生物(细菌和古细菌)。低等白蚁共有6个科，其中绝大 等数都是木食性的种类。它们喜食不同來源的植物，如树 皮、树干、朽木、I草等,对森林果园、农田作物、房屋建筑等 的危害相卅严巫，是热带、亚热带森林的重耍害虫之一。门 蚁对植物源仅物的消化与其肠道共生微牛物的活动密不可 分。作为研究共栖生物间复杂的相互关系最巫耍的模型 系统低等白蚁肠道共生鞭毛虫和原核生物的多样性及 其功能近年來成为这个领域的研究热点。1低等白蚁肠道环境的生理状态低等白蚁的肠道分为前肠，屮肠和后肠。前肠和中肠为 细管状，主要起摄食、储藏、磨碎ft物及

5、部分消化茂物的作 用。后肠由特别膨大的奏形胃(Paunch)、结肠、直肠等组成, 是白蚁进行木质纤维索消化的主要器官，同时吸收段物和尿 中的水分及无机盐类，并排除仅物残渣和代谢废物。低等口 蚁的前肠能够分泌一些生物活性物质。对栖北散白蚁 (Reticiditermes speratus)的研究显不,11唾液腺分泌的溶菌酶 在前肠活性很高，可能参与裂解由白蚁相互交哺 ( Troplialla.vis)进入前肠的细菌：而屮肠里蛋白酚的活性也较 高，说明低等白蚁自身也冇部分消化食物的能力。对黄胸 散A蚁(Reliailitennes flari(vps)"的研究则显示，前肠和中肠 纤维索酶

6、的种类和活性与后肠是不同的。尽管纤维索卿如 内葡聚糖酚、外前聚糖酶及纤维二糖酶等可以由白蚁的唾液 腺、前肠和中肠分泌，但木质纤维素的消化主耍是在厉肠进 行。后肠只有相对较低的氧化还原势能(在-50到- 270mV之间),pH位于中性(6.2到7.6之间)。应用微电极技术(Microelectixxles) Brunei及I：介作者发 现在散门蚁Retiailitennes flarii)es厉肠竇形Vj lx.» H2及0?的浓 度是呈钿射状分布的，在肠腔中心IL浓度最高，从屮心到肠 壁屋浓度逐渐降低，而肠业02的浓度则般高，娄形刃区H2 及02浓度明显的梯度分布表明，。2梯度驱使氧

7、连续地流向 肠壁周圉，使紂诞形H大部分区域处-有氧状态，而严格厌 氧区则集屮在肠腔的中心。我形胃区也及Q浓度明显的 梯度分布眾苫地彩响看肠道内微生物的分布，既给严格厌氧 的微生物提供了发酵的环境，使其能产生乙酸等发酵产物 作为门蚁的主要能源，也可很好地解释从肠道中分离出的一 兆兼性厌氧茵如乳战繭“°和氧依赖的芳香族单体降解菌的 存在人此，门蚁肠道虽小，却高度结构化,为肠道内微生 物提供了不同的生理化学微生态环境，而绝不仅仅是一个厌 氧发酵器。2低等白蚁肠道内共生鞭毛虫的多样性及其功能低等白蚁的肠道内，尤具是后肠的張形丹里含有高密度 等种等样的微生物区系，苴接的显微计数表明，每毫升肠液

8、 中微生物密度达10° 10”个细胞2】对散白蚁R. flavipes 肠道微主物的原位形态学观察发现，在比后肠存在看至少12 种鞭毛虫和20到30多种不同形态的细菌或古细菌。低等白 蚁后肠内共生的鞭毛虫可占白蚁总体重的1/7到1/3叭第 一个被描述的鞭毛虫为散白蚁R. flares肠道内的尖状火 焰滴虫(P)Tson)7n/»lui tvrtens)«此厉，从许女低等白蚁消化道 内发现了各种各样的鞭毛虫。至上世纪中后期，已从205种 低等口蚁消化道内发现了 434种不同的鞭毛虫山】。所有白 蚁共生鞭E虫均属原生动物动鞭E纲(Zooinastigophorea)&

9、#171;1' 的3个目,即毛滴虫目(Trichomonadida)、超鞭虫目 (Hypemiastigida)和锐滴虫目(Oxymonadida)。它们都没有 线嘉体，但育-些典型的细胞器；如由微管组成的轴杆。毛 滴虫目和超鞭虫目的鞭毛虫含有氢化葩体©中国科学院微生输研究所期刊联合编辑部http:/journals nn.ac cn46(3):490-4994 June 2006©中国科学院微生输研究所期刊联合编辑部http:/journals nn.ac cn杨 红等：低等白蚁肠道共生微生物的多样性及其功能/微生物学报(2006)46(3)497(Hydroge

10、nosomes)，以底物水'I'磷酸化的形式产生ATP丿I释 放乙酸，供给白蚁代谢需耍的能磺。这2个日的鞭毛虫同属 J'副基体纲(Faraba»alea),核糖体大小与细菌同为70S，是较 脈始的原生动物，在真核生物起源的研究屮特别令人关注。 锐滴虫冃鞭毛虫没有卷化I悔体，系统发育研究表明，它们不 是早期分支的其核生物，与Trimastix属亲缘关系加近山】。研究衷明，没冇肠道内共生鞭毛虫的帮助，低等门蚁就 不能消化含木质纤维素的植物组织。经处理使鞭毛虫消失 后连续喂食白蚁，两周内白蚁即死亡.从透射电镜图片 以观察到台湾扌L白蚁中鞭毛虫Pseiulotrich

11、onymi>lki rassii吞 噬的木质片段和正彼降解的纤维物质。对同种门蚁肠道 3种共牛鞭毛虫的研究表明，不同鞭毛虫在木质纤维素的消 化中分别起着不同的作用。址人的鞭毛虫(P. “恣曲)主耍 降解iWj度聚介的纤维索» iflj较小的鞭毛虫.Holoinustigotoids hartmanni 和 Spiralriclumyinpha leid)i 则消化低分了 员的纤维 索。低等白蚁肠道共生鞭毛虫能将纤维索水解并发酵为乙 酸,二氧化碳和氢3,这巴被分离培养鞭毛虫的研究所证实。 在台酒7LI 蚁(Coplolvrnies Jormos-amis)*11 87% fl&#

12、39;J 外.纤维二糖 水解悔活性來自后肠的鞭毛虫而非门蚁自身介成【优。将纤 维索水解为制萄糖所需耍的爾包括内制聚糖卿、外葡聚糖酶 及纤维二糖酶等。近年来，运用PCR技术分别从栖北散白 蚁、澳II蚁CWasS/c/wa danvinieiisis)和台湾乳门蚁肠道共生鞭 毛虫中克隆出了不同的纤维素酶基因,如葡糖水解酶45家 族“叭水解酚GHF/20】和卜14匍聚糖酶】，并且原位杂 交等技术也证实了这些基因的鞭毛虫來源。这些硏究为鞭 毛虫降解纤维素的作用提供了直接证据。3低等白蚁肠道内共生原核生物的多样性及功能3.1低等白蚁肠道内共生原核生物的多样性显微和超微结构观察揭示低等白蚁肠道内共生原核牛

13、 物不仅多种多样而J1密度很尚，既仃细曲也仃古细菌。在肠 道的各个部位，细菌般占优势，但古细菌在某些部位如后 肠肠壁和某些鞭毛虫中有分布。将散白蚁Rsantonensis后 肠解剖，以专用/观察产屮烷甫的F420表面荧光滤色镜观 察后肠肠壁，发现肠壁内农面分布着数最众多的魁杆型或略 微弯曲的杆形产甲烷菌：以古细菌16S iRNA基因通用引物 对肠壁DNA抽提物的PCB也证实了古细情的存在(作者实 验结果，未发表)。应用不依赖培养的分子生物学方法从低 等白蚁肠道得到了很多产屮烷菌克隆，这些产卩烷菌克隆绝 大多数属甲烷短杆祓属(側皿obreviba伽。对栖北散 白蚁和高山原白蚁(Hodotermo

14、psis sjoestedti)的研究表明，在某 些鞭毛虫内也有产甲烷菌共生,但与鞭毛虫相关的产屮烷菌 和生活后肠肠壁的产甲烷菌在系统发冇上是不同的他】。近年來，对从多种Fl蚁得到的细菌克隆的系统发育分析 表明，低等白蚁肠道内的共牛细厲是多种多样的-Ohkuma 等小较早报道了对栖北散白蚁肠道共生细菌的系统发育研 究结果，从该白蚁肠道得到的绝大多数克隆属螺旋体 (Spirochetes)» 滑彳繭 I J(Flarobader-HarteroidesPhvlum)的拟杆菌科(Bacteroides)，低G + Cmol%含鼠的革兰氏 阳性菌(梭状芽泡杆菌样的，aostridiuni-

15、Vike和紫细菌 (Proteokicteria)®此夕卜，还有大量的克隆属J在系统发育上与 其它物种十分不同的一类细谊，特称为“白蚁繭群lw(Tennite group I)<> Hongol；25】进一步研究表明，螺旋体是栖北散白蚁 肠道屮最占优势的细菌，占所有匕分析克隆的近一半.拟杆 菌，梭状芽砲杆菌和“山蚁菌群I”也为明显的优势细菌，分别 占已分析克隆的5%15%,其它克隆则属r紫细菌，不动细 偽属(Actinobaderia)，和支原体(Mycoplasma)等。采用种群特 异性引物，从不同的低等白蚁肠道抽提物屮得到了螺旋 体3、拟杆窗"及“白蚁菌群严

16、等的克隆。这些克隆在 系统发育上呈现多样性，H均能形成明显的“ 口蚁簇” (Termite cluster)，显示出低等白蚁肠道共生细菌与其它环境 中的细菌显著不同考虑到地球上总计有超过2600种的白 蚁种类，白蚁肠道应该是一个巨大的微生物新种库。原核生物在低等白蚁肠道中的分布是不均匀的，有的与 鞭毛虫共生，有的游离生活亍肠腔，还有的密布于后肠肠壁。 原核生物的分布不仅受肠道环境生理因索(如pl值,氢氧浓 度，氧化还原电位等)的影响，也与肠道内的物质循环和代谢 有关皿°荧光原位杂交技术清楚地显示出螺旋体、拟杆 菌3及“白蚁菌群1珥如与鞭毛虫的内共生或农共生关系。 以散门蚁R. sin

17、ensis为模熨，作者新近报道了肠道环境的 异质性对微生物区系结构的彩响5】。对该白蚁肠道中肠、后 肠肠壁、后肠肠液和鞭毛虫四个部分的研究衣明，在该白蚁 肠道内最大的一个细菌炎并为“门蚁菌群1”门的细菌，且绝 大多数与鞭毛虫相关，并在系统发育树上形成两个不同的 簇。此外，在该白蚁肠道不同微坏境中占优势的细繭类群为 革兰氏阳性菌，拟杆菌，螺旋体和一些紫细菌。其中,螺旋体 主要分布肠液，也冇很多与鞭毛虫相关：低G + Cmol%含 吊喲革兰氏阳性菌部分分布J沖肠和后肠的肠壁，也有部分 分布肠液中;滑行菌门的细菌则主要分布F肠液和肠壁, 少数与鞭毛虫相关。3.2低等白蚁肠道内共生原核生物的功能低等白

18、蚁肠道内共生的原核生物与多种代谢活动令关， 其中有许多可能参与了对鞭毛虫发酵产物的进一步代谢。 対散门蚁/?. JJaris的研究衣明，在仃条件卜，耐H乳酸 闲可将由鞭毛虫分解产主的单衲发酵为乳酸，而拟杆询则 能将乳酸发酵为乙酸，内酸和CO。由鞭毛虫发酵纤维索 产生大量的H：和CQ，因此,白蚁肠道中能够以H2还原CQ 的微生物引起了人们的特别关注。推测至少仃两人类原孩 生物参与氢的氧化和二氧化碳的还原，其一为产甲烷菌，它 能将CO：还原为屮烷(4H： + CQf CH, + 2比0);其二为同 型产乙酸菌，它能将CO,还原为乙酸(4H2 + 2CQ -* CHiCOOH)。从散白蚁R. fla

19、vipes肠道分离得到了 3株产 甲烷菌，它们均为甲烷短杆菌属的新种，其中M. adicularis 和M. cunatus为杆形(血，而M. Jiilifomus为长纤维状。这 3个纯培养均证实了产甲烷菌的代谢途径。近年來，从白蚁 ZiKftennopsis anfusticollis中获得J螺旋体的分离株心】，进，步 研究表明，从该门蚁分离的螺旋体既冇同型乙酸茵也冇非同 粮乙峻繭，同空乙酸厲的生长需耍其它肠道情分泌产生的叶 酸皿叫 由J螺旋体在白蚁肠道微生物屮占很人的比例，很 显然，低等白蚁肠道中产乙酸菌超过产屮烷菌为二氧化碳的 主耍还原扒同时表明，螺旋体在H蚁的营养代谢中起着車 要的作用

20、。低等白蚁主要取茂木质纤维索，从茂物來源的氮I分缺 乏。因此，肠道微生物很可能在氮的营养方面起巫要的作 用。运用乙烘还原作川分析法(Acetvlenr* rpchiction afwav* CA)©中国科学院微生物研究所期刊联合编辑部http /journals .m ac cn畅 红等：低等白蚁肠道共生微生物的多样性及其功能/微生物学报(2006)46(3)4991718研究表明,20多种白蚁肠道具有固氮活性。梅建凤等切报 道台湾乳白蚁工蚁有较高的固氮活性。从澳白蚁, Coptoterrnes lacleits,和台湾乳蚁等肠道均彳到11仆I'M氮作 用的分离株.対散白蚁K

21、.血氓 的系列研究表明，肠道 内30%的尿酸所含的氮可以被尿酸分解繭转化为可利用的 氮源,在该白蚁肠道内尿酸分解繭人约为bx l(ycens/gut38o 以固氮菌特有的固氮酶nifll( Di nitrogenase reductase)基W为 标记的分子生物学研究表明，在不同门蚁肠道内均存在着多 种参样的"於/展因，表明白蚁肠道潜在地存在着貝有固氮 作用的共生曲。除此Z外，从低等门蚁肠道内还分离得到一些几有半纤 维索水解作用和芳香化介物3】分解作用的细茵，说明某 些细菊直接参与了 Fl蚁对半纤维素等植物源食物的消化。4展望尽管在低等门蚁肠道共生微生物的多样性和功能的研 究方面已取

22、得了一些进展，但迄今为止，人们对这些共生微 生物彼此复杂的相互关系及其在纤维索消化中所起的具体 作用和机制尚知之甚少。对微生物功能的阐释有赖分离 培养技术的捉乔。最近的研究表明，综介一些新的策略如培 养皋低营养化、相对长时间的培养、添加腐殖酸或类似物以 及群体感应信号(Quonin卜signaling compounds)如酰基高丝氨 酸环内酯类(Acyl-hoiiioserine lactone)等物质可以提高纯培养 的效率。应用这种新的策略从散门蚁R. flavipes的肠道苒 次分离出了不动细繭和Vemie(>nucrobiaM .此外，稳定性同 位索探针(Stable isoto

23、pe prol)e)等新技术的应丿U也可以促进对 肠道微生物可能的生理功能的研究3】。总z,低等白蚁肠道 是一个十分丰富的微生物资源库，对肠道共工何巫耍炎样如 “门蚁菌群1 ”的生理功能、共主蔼与鞭毛虫的相互关系、鞭毛 山协助消化的机制等的进一步研究将仃助于阐明肠道共生 微生物Z间的相互关系，対有益微生物资源的开发与应用也 貝有实际的意义"参考文献1 Radek R Hagvllates» lKicteria» and fungi aociated with tennites: diversity aixlin nutnti(m-a mview Ecotr(屮ic

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49、.2005 3(6): 499 - 504©中国科学院微生物研究所期刊联合编辑部http:/journals, .m ac cn畅 红等：低等白蚁肠道共生微生物的多样性及其功能/微生物学报(2006)46(3)#©中国科学院微生物研究所期刊联合编辑部http:/journals, .m ac cn畅 红等：低等白蚁肠道共生微生物的多样性及其功能/微生物学报(2006)46(3)501Diversity and function of symbiotic microbes in the gut of lower termitesYANG Hong，PENG Jian-xin,

50、 LIU Kai-yu, HONG Hua-zhu*< Key Laboratory of Pesticide & Chemical Biology. Ministry of Education： Institute of Entomology-College of Life Sciences. Central China Normal University. Wuhan 430079. China)Abstract： The gut of lower termites harbor a complex microbial communit/, including eukaryo

51、tic flagellates and prokaryotic bacteria and archaea which play important roles in the wood-cellulose digestion of these termites The hindguts of lower termites are characterized with an enlarged paunch with steep oxygen and hydrogen gradient and not randomly distributed abundant microorganisms. The symbiotic flagellates in the g